Глава 12.

Факторы и возможные механизмы, вызывающие изменения темпов эмбрионального развития сиговых рыб

12.1. Гетерохронии или изменение темпов развития?

При исследовании эмбрионального развития рыб семейств сиговых (Coregonidae),
лососевых (Salmonidae) и бычковых (Cottidae), обитающих в озере Байкал, а также в ус-
ловиях инкубации икры на рыбоводных заводах и в экспериментах, нами были отмечены
факты изменения темпов эмбриогенеза. Обнаруженные сдвиги в скорости развития эм-
брионов рыб первоначально были определены, с нашей точки зрения, как гетерохронии
в соответствии с дословным значением термина — «разновременность». Смысл гете-
рохронии, то есть более ранней или более поздней закладки органа и более быстрого или
более медленного его развития, представлялся как способ, дающий возможность органу
раньше или позже начать дефинитивное функционирование (Емельянов, 1977).

Расширенная трактовка гетерохронии как неотъемлемой составляющей процесса
развития, представляющего собой последовательность гетерохронных и синхронных
процессов, наблюдаемых на протяжении каждого этапа, была высказана еще П. К. Ано-
хиным. Им сформулирована концепция системогенеза, которая позволила вскрыть не-
которые основные механизмы онтогенетического развития функций, в частности, такие
как гетерохрония закладок и темпов развития структур для качественно различных функ-
циональных систем, экологически необходимых животному на различных стадиях его
онтогенетического развития (Анохин, 1977).
Согласно определению Э. И. Воробьёвой и С. В. Смирнова (1985), под гетерохронией
понимается сдвиг во времени закладки органа или изменение темпа его морфогенеза. Од-
нако такое определение гетерохроний, очевидно, подходит и для случаев, когда сдвиг во
времени закладки органа может быть обусловлен разной скоростью развития целостного
организма, то есть для изменения, очевидно, не являющегося гетерохронным. Гетерохро-
ниями, по-видимому, следует именовать изменения времени закладки и темпа морфоге-
неза одних структурных элементов организма по отношению к другим структурным эле-
ментам того же или родственного организма, т. е. все случаи изменений коррелятивных
связей между органами (Павлов, 2004).
Таким образом, исследованные нами факты изменений в темпах эмбриогенеза сиговых
и ряда других рыб в современном понимании не являются гетерохрониями. Тем не менее,
причины и механизмы таких явлений до сих пор остаются не вполне выясненными.

Для решения поставленной ещё в 1971 г. С. В. Емельяновым перед автором задачи
выявления причин, вызывающих изменения темпа развития эмбрионов рыб, необходи-
мо было определить критерии, на основании которых можно констатировать такие из-
менения и сопоставлять их с аналогичными на внутри- и межвидовом уровнях. Целью
исследований было выявление причинно-следственных связей в эмбриогенезе сиговых
рыб, систематизации полученных ранее данных о влиянии на темпы эмбриогенеза таких
факторов как температура, солнечный свет, фотопериодичность, условия дыхания и пи-
тания. Важно было определить этап морфологического состояния эмбриона, на котором
происходит включение механизма ускорения или замедления темпа развития; оценить
239
значимость наблюдаемых в природе и в экспериментах изменений темпа развития на ран-
них этапах морфогенеза. И, наконец, нами была предпринята попытка поиска возможных
механизмов, регулирующих морфогенетические преобразования зародыша и их скорость.
Материал по развитию байкальского омуля Coregonus autumnalis migratorius соби-
рали на Большереченском рыбоводном заводе с 1959 по 1962 г.; обыкновенного сига C.
lavaretus из оз. Байкал — на Сарминском рыбоводном заводе в 1960–1961 г. Икру баун-
товского сига C. lavaretus baunty — в 1987 г. инкубировали в аквариальной Центрального
производственно-акклиматизационного управления Главрыбвода (ЦПАУ). Икру сига,
собранную в озерах Севан и Иссык-Куль в 1977–1985 гг., инкубировали в лабораторных
условиях в Институте проблем экологии и эволюции РАН. Микроскопирование проводи-
ли на живой, развивающейся икре по разработанной автором методике бокового микро-
скопирования (Черняев, 1962, 1981, 1985) с применением вертикальной камеры.
Для сопоставления сроков наступления и продолжительности одноименных этапов
раннего онтогенеза на видовом и межвидовом уровнях были разработаны таблицы, ото-
бражающие время наступления и продолжительность одноименных этапов эмбриональ-
но-личиночного развития исследуемых видов. В качестве исходного образца использо-
ваны оригинальные таблицы для осенней кеты реки Амур (Оncorhynchus keta (Дислер,
1953) и радужной форели (Salmo gairdneri.) (Vernier 1969). Также были приняты во вни-
мание разработанные чешскими ихтиологами-эмбриологами сравнительные поэтапные
таблицы морфогенеза хариуса (Thymallus thymallus) (M. Penaz, 1975), cеребряного карася
(Carassius auratus gibelio) (M. Penaz, P. Rab, M. Prokes, 1979), голавля (Leuciscus cephalus)
(M. Prokes, M. Penaz, 1980), карпа (Cyprinus carpio) (M. Penaz, M. Prokes, J. Kouril,
J. Hamackova, 1983) и дунайского тайменя (Hucho hucho) (M. Penaz, J. Prihoda, 1981)
Сравнительному анализу было подвергнуто эмбриональное развитие эндемиков озера
Байкал обыкновенного сига оз. Байкал (Coregonus lavaretus baikalensis) с растянутыми
сроками нереста (с октября по конец января) (Черняев, 1973) и весенненерестующего
(в марте — апреле) баунтовского сига (C. Lavaretus baunti). Каких-либо отличий в морфо-
генезе между этими видами обнаружено не было (Черняев, Пичугин, 1999), несмотря на
то, что нерестующие осенью и зимой подо льдом байкальские сиги достигают метровой
длины, массы более 10 кг и возраста, превышающего 20 лет (Крогиус, 1933), в то время
как весенненерестующий баунтовский сиг редко превышает длину 10 см, массы порядка
50 г и возраста более 2–3 лет (Анпилова, 1967). Сравнение основных параметров разви-
тия этих форм сига отражены в таблице 44.
Выяснилось, что эти две формы сига придерживаются совершенно различных стра-
тегий развития: эмбрионы озерного осенненерестующего сига развивались в течение
210 суток, в то время как эмбрионы весенне-нерестующего баунтовского сига, начиная
с этапа дробления (при одинаковой температуре 3° C), в ускоренном темпе прошли этапы
развития и вылупились на 78–81-е (в среднем 79-е) сутки. Ввиду того что морфологи-
ческих отличий между этими двумя формами сиговых рыб систематиками не выявлено,
оба представителя семейства сиговых отнесены к одному виду — Coregonus lavaretus
(L) (Решетников, 1980). В природных условиях они, как все сиговые рыбы, вылупляются
весной, в период активного развития зоопланктона.
Анализ итогов наших многолетних исследований (Черняев, 1990, 1993, 2001, 2007),
изложенных в предыдущих главах, как и работ многих других авторов, позволяет выявить
степень влияния факторов среды обитания на скорость прохождения различных стадий
(этапов) эмбриогенеза на примере сиговых рыб и сделать предположения о возможных
механизмах воздействия на его темпы.
240
Температура. Повышение температуры среды обитания для осенненерестующих
рыб, помимо общего ускорения органогенеза, на определенных этапах приводит к тор-
можению развития (Медников, 1962, Черняев, 1968, Городилов, 1969). Так, повышенная
температура инкубации байкальского омуля (+З°C вместо необходимой для нормального
эмбриогенеза 0,5° C) вызывала торможение на этапе обрастания желтка бластодермой
зародыша (Черняев, 1968, 1982). При этом постоянно действующая «повышенная» тем-
пература (З°C) вызывала у развивающихся зародышей байкальского омуля значительное
увеличение числа уродств (до 70%). Полученные нами данные, а также работы Турдакова
и Никитина (1972), Мунтяна (1975) и других авторов свидетельствуют о значительных
адаптационных возможностях сиговых рыб. Выявлена следующая закономерность: для
нерестующих осенью рыб, в частности, сиговых, возможно развитие эмбрионов и вылу-
пление жизнеспособного потомства при повышенных значениях температуры в случае,
если начальные этапы эмбриогенеза проходят на фоне снижения температуры, что соот-
ветствует динамике изменений естественного режима развития.
Павловым (2004) определен диапазон устойчивости к температуре на протяжении ран-
него онтогенеза ряда видов морских рыб с разной биологией, обитающих в Белом море,
проведено сравнение относительной продолжительности его основных интервалов. Выяв-
лена значительная модификационная изменчивость морфогенеза в период эмбрионального
развития под влиянием температуры инкубации как основного фактора, регулирующего
продолжительность интервалов онтогенеза развивающегося организма (Павлов, 1989, 2004).
(Подробно об изменении темпа развития в зависимости от температуры в гл. 7.2).
Таблица 44.
Время наступления и средняя продолжительность (сут) одноименных этапов
эмбрионального развития баунтовского Coregonus lavaretus baunty и обыкновенного C.
lavaretus сига оз. Байкал при температуре 3° C

Примечание. «-» — нет данных; * — у рыб с дискоидальным типом развития настоящей гаструля-
ции (инвагинации) нет, но традиционно этот этап сохраняет старое наименование (Тринкаус, 1972;
Махотин, 1982; Макеева, 1992).
241
Световая энергия влияет на зародышевое развитие рыб так же, как температурный
фактор. Солнечная радиация в видимом диапазоне не менее чем температура определяет
жизнеспособность эмбрионов рыб, темпы развития и процессы дифференцировки тка-
ней, ускоряет темп эмбриогенеза и вылупление эмбрионов из оболочек (Любицкая, 1961;
Viber, 1954; Любицкая, Дорофеева, 1961; John, Hasler, 1956; Braum, 1964).
И. Г. Юданов (1939), наблюдая нерест и вылупление личинок ряпушки на полностью
промерзающих мелководных участках акватории Нового порта в Заполярье, в Обской губе,
впервые в нашей стране высказал предположение о том, что солнечная радиация ускоряет
эмбриогенез ряпушки после полярной ночи. Работами Т. Линдстрема (Lindstrёm, 1970)
по исследованию нерестилищ и условий размножения и развития сиговых рыб Швеции
было показано, что энергия солнца ускоряет и регулирует темп развития икры сиговых
рыб. Немецкими рыбоводами (Кох и др., 1980) установлено, что икра лососеобразных
рыб в заводских условиях под влиянием солнечной радиации ускоряет свое развитие, но
увеличивается количество аномально развитых зародышей.
В работе Е. Л. Мельниковой (1982), приводятся данные о влиянии освещенности на
развитие эмбрионов атлантического лосося. Так, длительное и интенсивное воздействие
световой радиации в 300–450 люкс на ранних этапах развития приводило к ускорению
темпа развития, но вызывало значительное количество уродств и снижало выживаемость
молоди. Кратковременное воздействие такой же освещенности на поздних этапах разви-
тия приводило к ускорению вылупления и повышению выживаемости личинок.
К. И. Мишарин (1953) констатировал факт снижения темпа развития байкальского омуля
и задержки вылупления личинок из оболочек икры в условиях Большереченского рыбово-
дного завода по сравнению с естественными нерестилищами на 1–1,5 месяца при одинаковой
температуре воды. При этом инкубируемая в аппаратах Вейса икра на момент вылупления
в июне получала тепла на 20% больше, чем в природной среде (по расчетам в градусо-днях)
за счет увеличения срока инкубации. Высказанное им предположение о задержке развития
из-за неблагоприятных гидрохимических условий инкубации икры на рыбоводном заводе
нашими исследованиями не подтвердились (Мещерякова, Черняев, 1963). После измерения
освещенности, то есть световой энергии, получаемой развивающейся икрой на естественных
нерестилищах и в условиях рыбоводного завода (в кал/см2), выяснилось, что освещенность
икры на нерестилищах в 23,3 раза превышает поступление световой энергии в аппаратах
Вейса. Недостаток освещенности и явился причиной замедленного развития эмбрионов бай-
кальского омуля в условиях Большереченского рыбоводного завода (Черняев, Довгий, 1969).
Фотопериодичность. В экспериментах по воздействию света на темп эмбриогенеза
озерного сига были получены интересные результаты (Черняев, 1993). По разработанной
автором методике в двух вариантах опытов инкубировалась икра при разной частоте че-
редования светлой и темной фаз (1-й вариант — 12: 12, 2-й — 6: 6: 6: 6 ч). Максимальная
освещенность составляла 360 Lx, в зависимости от размещения внутри холодильника.
При равной суммарной длительности светлой фазы в течение суток (12 ч) во 2-м варианте
(с более частой сменой освещенности) наблюдалось ускорение темпа развития эмбрионов,
начиная с этапа органогенеза. Если в 1-м варианте с «обычной частотой чередования дня
и ночи» (12: 12) личинки сига вылупились из оболочек через 102–135 сут после оплодотво-
рения икры (пик вылупления — на 131 сут), то во 2-м варианте с большей частотой (6: 6:
6: 6) — через 87–116 (90) сут, то есть на 41 сут раньше. В этих экспериментах был выявлен
факт ускорения темпа эмбрионального развития сига (Черняев, 1993) в зависимости не от
интенсивности и длительности светового воздействия на икру, а от его частоты (периодич-
ности). Результаты эксперимента позволили выявить момент включения механизма реаги-
242
рования эмбрионов сига на частоту светового воздействия. Начиная с этапа органогенеза,
двукратное увеличение частоты воздействия света, сопровождалось ускорением темпа раз-
вития в 1,5 раза. Воздействие светового фактора на темп развития эмбрионов проявилось
только после образования первых туловищных сегментов и замыкания желточной пробки
(Черняев, 1990, 1993). (Подробнее см. главу 9. Воздействие солнечной радиации).
Дыхание. На поздних этапах развития икра очень чувствительна к недостаточной
проточности воды и к низкому содержанию кислорода, что может привести к массово-
му вылуплению физиологически готовых эмбрионов и быстрой гибели эмбрионов, еще
не готовых к вылуплению. Повышение содержания кислорода в воде вызывает, с одной
стороны, ускорение развития, а с другой, подавляет систему эмбрионального кровообра-
щения и действие желез вылупления, что задерживает процесс. Пониженное содержание
кислорода приводит к снижению темпа развития эмбрионов, но одновременно и к усиле-
нию эмбриональной моторики, мощному развитию эмбриональной системы кровообра-
щения, и к раннему вылуплению эмбрионов из оболочек.
Условия питания. Икра сиговых рыб адаптирована к развитию при крайне низких
температурах воды (0,1–0,5° C) и даже будучи вмороженной в лед (Черняев, 1982, 1990,
Черняев и др. 1987). При столь низких значениях температура, на наш взгляд, не оказыва-
ет непосредственного влияния на темп раннего онтогенеза. Именно солнечная радиация,
проходящая до поверхности нерестилищ, своим ритмом и интенсивностью определяет
темп развития эмбрионов и время вылупления. Сроки ската личинок сиговых рыб об-
условлены наличием зоопланктона под нижней кромкой льда, обеспечивающего их пе-
реход на активное (экзогенное) питание. В весенний период, как правило, поверхность
Байкала еще покрыта разрушающимся льдом, под нижней кромкой которого в 10-санти-
метровом слое воды происходит «цветение» водорослей и наблюдается вспышка мелкого
зоопланктона (науплии копепод, молодь кладоцер, коловратки и инфузории) (Мазепова,
1957, Кожов,1963,1972). Обладая положительным фототаксисом, скатывающиеся с нере-
стилищ личинки сиговых рыб и частично личинки байкальского хариуса устремляются
в эту высокопродуктивную зону (Черняев, 1984,1990, 2001).
После таяния ледяного покрова озера Байкал, наступает гомотермия вод, и зооплан-
ктон распределяется по всей толще водных масс. Однако уже в июле в Северном Байкале
верхний слой прогревается до 13–15° C, а нижний остается холодным (3,6° C), образуется
температурный скачок, и происходит концентрация зоопланктона на границе температур,
куда и перемещаются вылупившиеся в эти сроки личинки (Кожов, 1963).
В работе Б. М. Медникова (1962) показано, как происходит расхождение спектров пита-
ния молоди планктофагов (в том числе личинок сигов) при ограниченных продукционных
возможностях водоема. Многолетние исследования по влиянию температуры на развитие
пойкилотермных животных с растянутым периодом размножения (как у сиговых осенне-
нерестующих рыб) установили тот факт, что повышение температуры среды обитания на
определенных этапах приводит к торможению развития. Иначе при неурочных потепле-
ниях водной среды ускоренно развившиеся организмы при переходе на внешнее питание
погибнут от отсутствия корма (Медников, 1962). (Подробнее в гл. 7.2. Температура).
Воздействие солнечной радиации на эмбриогенез сига в природных условиях начина-
ет проявляться с февраля, по мере возрастания уровня инсоляции. В это время у эмбрио-
нов уже сформированы фоточувствительные образования: в теменном отделе головного
мозга — эпифиз, а по бокам головы — глазные бокалы; на желточном мешке, вдоль
кишечной трубки и тела зародыша появились меланофоры, а в сосудах эмбрионального
кровообращения — окрашенные гемоглобином форменные элементы крови.
243
Изменение темпов развития сиговых рыб под воздействием природных факторов на
личиночных этапах, подмеченное Б. С. Матвеевым (1940) и Б. М. Медниковым (1962),
разводит в пространстве и времени переходящих на внешнее питание личинок и молодь
различных видов сиговых рыб в один из ответственейших моментов жизненного цик-
ла — перехода молоди на внешнее активное питание. В результате резко возрастающего
уровня освещенности на естественных нерестилищах вылупление личинок байкальского
сига происходит в апреле при низкой температуре воды, сразу после ледохода, во время
весенней вспышки фито- и зоопланктона.
Какие же регуляторы темпа развития могут находиться под воздействием факторов
внешней среды на ранних этапах эмбриогенеза, и каков механизм морфологических ре-
акций?