10.2. Приспособления икры рыб для обеспечения условий газообмена — эмбриоадаптации

С. Г. Крыжановский (1949) установил, что для выживания икры рыб ведущим внеш-
ним фактором после защиты от выедания животными («предаторами» — пожирателями
икры) является обеспечение условий дыхания. Расположенная на нерестилищах икра не
может активно избегать неблагоприятных условий среды и, в частности, недостаточно-
сти водо- и газообмена, путем произвольного перемещения в более подходящие условия
дыхания, и в силу этого обладает рядом приспособлений, обеспечивающих её, развитие
в пределах возможностей, свойственных каждому виду рыб.

Сиговые рыбы, как правило, нерестятся осенью при низких температурах или в мо-
мент ледостава (Мишарин, 1953, Смольянов, 1966; Черняев, 1971, 1982; Богданов, 1983;
Богданов и др., 1984), когда насыщение кислородом воды находится в пределах 100%.
Однако, после замерзания поверхности водоемов, содержание кислорода в них начинает
снижаться за счёт поступления бедных кислородом подрусловых вод и процессов деструк-
ции органического вещества дна водоемов. Это приводит к значительному поглощению
растворенного в воде кислорода и повышению содержания углекислого газа, нитратов,
сульфатов, хлоридов, окислов железа и более сложных органических соединений (Мосе-
вич, 1947; Крохин, 1966; Метелев, Канаев, Дзасохова, 1971; Моисеенко, 1992). В случае
вмерзания икры в лёд и дальнейшего её развития в состоянии «пагона» происходит рез-
кое ограничение диффузии газов, что вынуждает зародыш задействовать все имеющиеся
у него приспособления для обеспечения газообмена (Черняев, 1971, 1982, 1984).
В соответствии с концепцией С. Г. Соина (1968), эволюция адаптации к условиям
дыхания проходила по двум главным направлениям: эмбриональные приспособления,
обеспечивающие возможность развития при оптимальных условиях беспрепятственного
газообмена, и эмбриональные приспособления, способствующие более эффективному га-
зообмену, особенно при низких концентрациях кислорода и ограниченности газообмена.
Первое направление — приобретение структурных особенностей строения икры, свя-
занных с условиями ее развития:

а) Развитие в пелагиали икры рыб пелагофильной группы размножения, как например,
икры камбал (Pleuronectidae) для морских рыб или икры белого амура (Ctenopharyngodon
idella), толстолобика (Hypophtalmichthys molitrix) и желтощёка (Elopichthys bambusa) для
пресноводных рыб Амура, привело к уменьшению удельного веса икры путем увеличе-
ния за счёт предельного растяжения первичной оболочки перивителлинового простран-
ства, оводнению желтка и включению в желток жировых капель, а также образованию
нитевидных выростов вторичной оболочки икры — хориона (Зотин, 1961).
б) Условно пелагическая икра («полупелагофил») (Крыжановский, Смирнов, Соин,
1951) по строению мало отличается от пелагической икры, но прикрепляется к непод-
вижному субстрату или подводным макрофитам, находящимся либо на течении, либо
в приливно-отливной зоне эстуариев. К этому типу можно отнести икру корюшек
(Osmeridae), эмбриогенез которых описан Ю. М. Унаняном и С. Г. Соиным (1963) и икру
салаки (Clupeidae), исследованную В. М. Володиным (1956). Икра корюшек обладает зна-
191
чительной клейкостью, выделяющейся наружной вторичной оболочкой (хорион), которая
свободно налегает на внутреннюю первичную (радиальную) оболочку, прикрепляясь
к ней только в области микропиля. После прикрепления оболочки к субстрату наружная
оболочка под воздействием набухания яйца лопается и сползает «чулком» с внутренней,
выворачивается наизнанку, оставаясь соединённой с внутренней оболочкой только в об-
ласти микропиля. Будучи прикреплённой к субстрату как бы на стебельке, икра колы-
шется под воздействием омывающих её струй воды и в таком состоянии развивается до
вылупления из неё личинок.
Для икры, развивающейся на быстром течении (те же представители амурского пе-
лагического комплекса) характерно увеличение диаметра оболочек, различные способы
прикрепления ее к подводным субстратам.
в) Развитие в гнездах из пены на или под поверхностью воды (змееголов Channa argus
argus, макропод Macropodus opercularis), бойцовые рыбки (Betta splendens Regan).
В этих трёх случаях (реофильных, пелагофильных и создающих гнезда из пены ла-
биринтовых рыб) зародыши развиваются в условиях высокого кислородного насыщения
и, как правило, не обладают провизорными органами дыхания. Из приспособлений,
облегчающих диффузный газообмен через оболочку, на поздних этапах развития у них
имеется только нервно-мышечная моторика, обеспечивающая подвижность зародыша
внутри оболочки, являющаяся единственным компенсаторным механизмом при некото-
ром снижении содержания кислорода в воде (Резниченко, 1982). Форменные элементы
крови, содержащие гемоглобин, у таких зародышей появляются значительно позже, чем
происходит закладка сосудов, и образуется плазма крови (John, 1932; Соин,1941; Песто-
ва, 1955; Крыжановский,1956; Остроумова, 1957; Соин, Суханова, 1972; Черняев, 1971,
1974), обычно это происходит после вылупления.
Второе направление — адаптации, способствующие более эффективному получению
кислорода и удалению углекислого газа. Эмбрионы, развивающиеся в условиях слабой
проточности воды вокруг оболочки и пониженных концентраций кислорода (в частности,
осенненерестующих сиговых рыб), имеют сложную систему дыхательных приспособле-
ний. До перехода к жаберному дыханию эмбриона происходит последовательная смена
механизмов, обеспечивающих доступ кислорода к тканям и удаление углекислого газа.
Последовательное развитие и смена дыхательных функции, особенности их становления
и приспособления для газообмена у разных видов рыб достаточно подробно освещены
в литературе (Дорн, 1937; Соин, 1968; Гулидов, 1977; Резниченко, 1982).
Икра сиговых рыб по экологическим особенностям развития относится к трём ти-
пам: литофильному (Крыжановский, 1948), Смольянов,1957), псаммофильному (Черня-
ев, 1974) и пагофильному (Черняев, 2004). Благодаря малому содержанию в ней воды
(60–70%) и относительно небольшому объему перивителлинового пространства, попав
в воду во время икрометания, набухая, икра опускается на дно и приклеивается либо к ка-
менистому дну (литофильный тип), либо её вторичная оболочка (хорион) инкрустируется
песчинками или илом (псаммофильный тип). В случае нереста в шугоход или в момент
ледостава икра инкапсулируется в лед (пагофильный тип).
У развивающих зародышей осенненерестующих рыб имеются следующие приспосо-
бления для обеспечения условий газообмена.
Ориентация яйца анимальным полюсом вверх. У большинства рыб (в том числе и си-
говых) зародыш в оболочке расположен анимальным полюсом вверх, в наиболее обширной
части перивителлинового пространства, то есть в направлении наилучшего обеспечения
газообмена. Такое расположение зародыша определяется размещением жировых капель
192
внутри желточного мешка под анимальным полюсом. У керчаковых рыб (Cottidae), как
показали исследования размножения подкаменщиков Байкала (Черняев, 1974, 1977, 1979,
1985), зародыш расположен в экваториальной плоскости желтка, ввиду того что эти виды
рыб откладывают свои кладки икры на нижней стороне камней или под камнями.
Другим приспособлением для удержания зародыша в заданном положении, как нам
представляется, является перибластический синус (Соин, Черняев, 1961). Расположенный
на желточном мешке перед головным отделом эмбриона, он, вероятно, выполняет опре-
делённую гидростатическую функцию в тот момент развития, когда по мере обрастания
желточного мешка жировые капли, следуя за бластодермой зародыша в процессе эпиболии
клеточного материала, ухудшают «остойчивость» эмбриона. На поздних стадиях развития,
когда зародыш становится подвижным и может произвольно менять свое положение вну-
три оболочки икры и активно перемешивать перивителлиновую жидкость, необходимость
в перибластическом синусе отпадает, и он редуцируется, а жировые капли сливаются
в одну крупную. Д. А. Павлов (1989), исследуя фазы развития перибластического синуса,
усомнился в гидростатической функции этого временного образования. Этот автор не при-
нял во внимание соотношение объёма перивителлинового пространства с относительными
размерами и временем существования перибластического синуса. Тем не менее, прослежи-
вается связь: чем меньший объём перивителлинового простраства, тем больше объём этого
провизорного органа, вне зависимости от размеров набухшего яйца.
Протоплазматическая моторика, или вращение яйца и движение эмбриона вну-
три оболочки. Как показали исследования П. Н. Резниченко (1958, 1959), вращение яйца
под оболочкой приводит к перемещению зародыша в перивителлиновой жидкости, что
обеспечивает лучшую диффузию газов через оболочку икры — обогащение перивител-
линовой жидкости кислородом из окружающей водной среды и своевременное удаление
углекислого газа. Вращение осуществляется за счет сокращения поверхностного цито-
плазматического слоя желтка, что вызывает волнообразную деформацию яйца и смеще-
ние его центра тяжести. При этом яйцо вращается не вокруг своей оси как волчок, а по
окружности всей верхней частью, что обеспечивает бластодиску наиболее благоприят-
ные условия диффузного обмена. Такая моторика у сиговых рыб начинается вскоре после
оплодотворения яйца и завершается, как правило, после замыкания желточной пробки.
Эмбриональная моторика. Начиная с момента образования у зародыша мускульных
элементов (Черняев, 1968, 1982), перемешивание перивителлиновой жидкости проис-
ходит под воздействием нервно-мышечных сокращений. Сначала движения зародыша
ограничиваются изгибами (поёживаниями) вправо-влево, что приводит к смещению
центра тяжести желточного мешка и к его медленным перемещениям под оболочкой.
В дальнейшем мышечные движения усложняются, и зародыш активно поворачивается
и переворачивается внутри оболочки икры. Существенную роль в перемешивании пе-
ривителлиновой жидкости играют хвостовая часть тела эмбриона и грудные плавники.
Энергичными движениями в области головного отдела они обеспечивают интенсивное
перемешивание околожелточной жидкости, омывающей дыхательную сеть капилляров
желточного мешка и закладывающихся жаберных лепестков, еще не покрытых кожной
жаберной складкой.
По мнению П. Н. Резниченко (1959, 1964, 1982), интенсивность цитоплазматической
моторики яйца и нервно-мышечных сокращений зародышей рыб внутри оболочки зако-
номерно связана с температурным режимом и условиями газообмена: при повышении
температуры и сопряженным с этим снижением содержания кислорода активность эм-
бриональной моторики усиливается.
193
Формирование сосудистой системы капилляров сначала на поверхности желточного
мешка эмбриона и образование форменных элементов крови. И гемоглобинсодержащие
эритроцитарного ряда, и лейкоциты у зародышей сиговых рыб появляются практически
одновременно с формированием сердца и кровеносных сосудов, из эндотелия которых
и формируются клетки крови (Заварзин, 1945; Черняев, 1964, 1982).
Развитие специальных провизорных органов дыхания, связанных с кровообращением.
С. Г. Крыжановский (1933), положивший начало орфофункциональному исследованию
кровообращения у рыб, установил, что отдельные части кровеносной системы эмбрионов
рыб выполняют функцию провизорных органов дыхания. Такими органами являются:
сосудистая сеть желточного мешка, поверхности непарных (спинного, анального и пре-
данального) плавников, а также парных грудных плавников, жаберной крышки, наруж-
ные жабры и псевдобранхии. С. Г. Соиным (1968) были дополнительно обнаружены со-
судистая поверхность перикардия и сосудистая поверхность собственно тела зародыша.
Нами (Черняев, 1964, 1968) на месте редуцированной у эмбрионов сиговых рыб правой
желточной вены был обнаружен специализированный кроветворный орган, продуцирую-
щий и накапливающий форменные элементы крови к моменту развития эмбриональной
системы кровообращения (рис. 73). Кроме того, мощная сосудистая сеть образуется в ло-
пасти хвостового плавника по мере уменьшения площади капилляров дыхательной сети
на поверхности желточного мешка, значительно резорбированного при расходовании
запасов желтка в процессе органогенеза (Черняев, 1982). Дыхательная сеть этих органов
образуется следующими кровеносными сосудами: I) на желточном мешке — подкишеч-
ной и печеночной венами, а также кювьеровыми протоками; 2) в спинной плавниковой
складке — сегментальными сосудами; 3) в анальной плавниковой складке — хвостовой
веной; 4) в лопасти хвостового плавника — спинной и хвостовой артерией, переходящей
через сеть капилляров в хвостовую вену; 5) в преданальной складке — подкишечной ве-
ной; 6) в грудных плавниках — подключичной артерией; 7) в наружных жабрах — висце-
ральными сосудами; 8) в жаберной крышке и псевдобранхии — мандибулярной и гиоид-
ной дугах аорты; 9) на перикардии — кювьеровыми протоками; 10) по поверхности тела
зародыша — сегментальными сосудами. 11) Кроветворный орган (мешочек — Sacculus
sanginoinsularis, названный так гематологом Иркутского мединститута В. А. Флоренсо-
вым) образован рудиментом правой желточной вены в месте впадения правого кювьерова
протока в венозный синус (рис. 73). (Подробнее о развитии системы кровообращения —
в главе 4).
Степень развития эмбриональных органов дыхания находится в прямой зависимости
от условий газообмена среды и интенсивности развития организма. Например, у сиго-
вых и хариусов, разбрасывающих икру на нерестилищах, сосудистая сеть покрывает не
более 2/3 поверхности желточного мешка, по сравнению с лососями, закапывающими
свою икру в грунт, у которых вся поверхность желточного мешка покрыта густой сетью
капиллярных сосудов. По устному сообщению С. М. Поповой, в начале 1950-х годов ею
было отмечено, что интенсивность развития эмбриональной сети кровеносных сосудов
у байкальского омуля была в обратной зависимости от содержания кислорода в воде: сеть
капилляров на поверхности желточного мешка была тем гуще, чем ниже было содержа-
ние кислорода.
В отличие от лососевых, развитие сиговых рыб происходит по личиночному типу,
правая желточная вена эмбриона редуцирована и представлена только в виде рудимен-
та — провизорного органа кровообращения — кроветворного мешочка, о котором речь
шла выше. У лососевых рыб, развитие которых происходит по мальковому типу, имеет

Рис. 73. Схема расположения отдельных участков кровеносной системы эмбриона сиговой рыбы
(в возрасте 75 сут.), выполняющих провизорную функцию дыхания во время развития:
1 — сердечная трубка (Cor)
2 — мандибулярные дуги аорты (Arcus mandibularis)
3 — передняя кардинальная вена (Vena cardinalis anterior)
4 — кювьеровы протоки (Ductus cuvieri)
5 — подключичная артерия (Arteria subclavia)
6 — печеночная артерия (Arterua hepatica)
7 — спинная аорта (Aortae dorsalis)
8 — брызжеечная артерия (A.mesenterica)
9 — вена сегментального сосуда (Vena segmentalis)
10 — артерия сегментального сосуда (Arteria segmentalis)
11 — разветвление хвостовой вены (Ramus vena caudalis)
12 — хвостовая вена (Vena caudale)
13 — подкишечная вена (Vena subintestinalis)
14 — подкишечно-желточная вена (Vena subintestinalis vitellinae)
15 — печеночно-желточная вена (Vena hepatica vitellinae)
место мощное развитие эмбриональной желточной сети кровообращения, которое обе-
спечивается как левой, так и правой желточными венами (Дислер, 1957; 1969; Игнатьева,
1975; Павлов, 1979).
У близкородственных форм сиговых рыб наблюдается усиление развития сосудистой
сети в связи с увеличением размеров эмбрионов при равных условиях газообмена. Так,
во время вылупления эмбрионы ряпушки (длина 6,2 мм) и пеляди (8,4 мм) имеют силь-
но редуцированную систему капилляров желточного мешка, у сигов (11,5 мм) и омулей
(11,8–13,5 мм) сеть сосудов развивается и покрывает до 2/3 от площади поверхности
желточного мешка. У личинок белорыбицы длиной 10,6 мм, нельмы (11,2 мм) и валька
(13,2–15,0 мм при вылуплении при переходе на активное питание) этот провизорный ор-
ган покрывает намного более 2/3 желточного мешка (Смольянов, 1957, Лебедева, 1974;
Черняев, 1968; 1982; Русанов и др., 2003).
Сходные явления отмечены и у живородящих рыб. В связи с инкубацией в полости
тела сосудистая сеть эмбрионального кровообращения у них наиболее развита, причем
у эмбрионов рыб северных (холодоводных) видов органы дыхания развиты значительно
слабее по сравнению с тропическими видами, что связано с более высоким содержанием
кислорода, низкими температурами и меньшей интенсивностью (темпом) эмбриогенеза
195
(Гулидов, 1963). Эта закономерность убедительно прослеживается на примере живоро-
дящих керчаковых рыб Байкала — большой голомянки (Comephorus baikalensis Pallas)
и малой голомянки (Comephorus dybowski Korotneff), освоивших всю полуторакиломе-
тровую толщу вод озера. У этих рыб, несмотря на высокую плодовитость, эмбриональная
система кровообращения развивается на поздних этапах и остается в зачаточном состоя-
нии (Черняев, 1971, 1974; Tcherniaev, 1972).).
При развитии в экспериментальных условиях с различной степенью насыщения воды
кислородом получаются аналогичные наблюдаемым в природе результаты: плотность со-
судистой сети усиливается при инкубации в воде с пониженным содержанием кислорода
и ослабляется при высоких его концентрациях (Смирнов, 1953; Васильев, 1957; Бузников,
1964; Юровицкий, Резниченко, 1961; Юровицкий, 1954, 1965, 1973), Очень высокие кон-
центрации кислорода вызывают задержку формирования гемоглобина и даже его полное
отсутствие (Садов, 1946; 1950; Гулидов, 1970, 1974; Гулидов, Попова, 1977; Резниченко,
1982).
Как показал М. В. Гулидов (1977), при относительно кратковременном снижении
содержания кислорода в водной среде компенсаторные реакции, направленные на под-
держание необходимого уровня его поступления к тканям, проявляются у зародышей
в изменении некоторых физиологических процессов. При более длительном действии
пониженных концентраций кислорода могут произойти существенные морфологические
изменения: гипертрофия временных органов дыхания и кроветворения, что также будет
способствовать обеспечению поступления кислорода к тканям. Наконец, если физиоло-
гических и морфологических изменений оказывается недостаточно, развитие зародышей
нарушается и становится невозможным.
Интенсивность пигментации икры каротиноидами. Одной из важнейших эмбри-
оадаптаций является наличие в желтке и жировых каплях яиц рыб пигментов, в частно-
сти, каротиноидов, играющих роль протекторов зародыша при появлении неблагопри-
ятных условий во время развития (Матвеев, 1940; Соин, 1956; Черняев, 1962; Микулин,
Соин, 1975; Микулин, 2000). Ниже мы детально остановимся на различных аспектах
функции этих пигментов в икре рыб и в особенности сиговых. Предположения о ды-
хательном значении каротиноидов в икре рыб высказывали С. Г. Крыжановский (1935),
А. И. Смирнов (1950) и С. Г. Соин (1968). Однако, исследования А. А. Яржомбека (1970)
и А. Е. Микулина (1976) показали, что устойчивость интенсивно пигментированной икры
к кислородному голоданию никак не связана со свойствами каротиноидных пигментов.
Будучи антиоксидантами, каротиноиды, по предположению В. Петруняки (1979), могут
временно аккумулировать углекислоту и продукты метаболизма эмбриона внутри обо-
лочки (Яржомбек, 1970). Обнаруженный нами (Черняев и др., 1987) в икре сиговых рыб
цитохром b-типа является мощным восстановителем, но в обычных условиях развития
икры свои физиологические качества не проявляет. Тем не менее, изначально находясь
в зрелой яйцеклетке в восстановленном состоянии, при попадании в воду во время нере-
ста цитохром переходит в окисленную форму и сохраняется в таком состоянии до вылу-
пления эмбриона из оболочки (Черняев и др., 1988). Свойства и функции цитохрома ?560
подробно освещены в соответствующем разделе.