Глава 10.
Особенности дыхания икры сиговых рыб
10.1. Введение. Обзор литературных данных по дыханию зародышей рыб
Анализ результатов исследований динамики дыхательной активности во время раз-
вития икры в пресной воде представителей сиговых рыб — байкальского омуля (Меще-
рякова Черняев, 1963) и белорыбицы (Строганов, 1987), в сравнении с дыханием икры
других экологических групп, выявил ряд особенностей и, главное, — крайне низкое
и чрезвычайно плавное повышение уровня газообмена развивающимися зародышами.
При таких сопоставлениях необходимо принять во внимание, что икра сиговых рыб спо-
собна факультативно развиваться при низких температурах, как в водной среде, так и бу-
дучи инкапсулированной (вмороженной) в лед (Юданов, 1939; Черняев, 1971; 1984; 1990;
Богданов, 1983, 1984). В наших экспериментах под руководством гидрохимика К. К. Во-
тинцева. икра байкальского омуля инкубировалась как в условиях проточности, близких
к естественным, так и в изолированных объемах при постоянном перемешивании, на
фоне плавного снижения содержания кислорода в воде (Мещерякова, Черняев, 1963).
Сравнение темпов потребления кислорода в период эмбрионального развития осен-
ненерестующей салаки (Clupea harengus membras Linnaeus) из семейства сельдёвых рыб
(Сlupeidae), по своему строению отнесённой к пелагическому типу (Расс, 1977), с также
осенненерестующими сиговыми рыбами (омуль и белорыбица) выявило существенные
отличия (Володин, 1956). Икра салаки вымётывается в сентябре на донные заросли крас-
ных и бурых водорослей в морской воде Балтики на глубине более 10 м при темпера-
туре воды 14–16?С. Изучая дыхание икры осенней салаки, в сравнении с дыхательной
активностью икры пресноводных видов рыб семейства карповых (Сyprinidae) — леща
(Abramis brama L.) и карася (Carassius carassius L.), В. М. Володин (1956) показал, что
уровень потребления кислорода эмбрионами салаки, оставаясь плавно возрастающим
во время эмбрионального развития, намного (в 31 раз на этапе дробления) превосходит
по своим значениям дыхательную активность икры этих весенненерестующих и более
теплолюбивых видов.
Процессы дыхания и газообмена на ранних этапах развития детально изучены та-
кими авторами, как В. В. Кончин (1971) — на икре щуки (Esox luceus L.), летнего бах-
така (Salmo ischchan Kessler), балтийского лосося (Salmo salar L.), леща (Abramis brama
(L.) и плотвы (Rutilus rutilus (L.); Г. Г. Новиков и А. Н. Строганов (1986) — на примере
атлантического лосося (Salmo salar L), стальноголового лосося (Salmo gairdnery Rich.),
трески (Gadus morhua L), зубатки (Anarhichas lupus L), пинагора (Cyclopterus lumpus L)
и бестера (Acipenser huso L. (=Huso huso) x Acipenser ruthenus L). В результате этих иссле-
дований отечественных учёных была выявлена закономерность: интенсивность дыхания
возрастает как по мере роста эмбриона, так и после вылупления зародыша из оболочки,
а через некоторое время после перехода личинок на активное питание происходит его
резкое снижение. Это явление обнаружено рядом авторов на таких видах как осетр (Кор-
жуев, 1941), сёмга и щука (Lindroth, 1942; Шамардина, 1954), лосось (Привольнев, 1947).
Н. Д. Озернюк (1985) предполагает, что этап развития, на котором происходит резкое сни-
жение интенсивности дыхания, должен рассматриваться как переломный с точки зрения
энергетического обмена.
188
Клеточное дыхание в процессе развития — это последовательность реакций, с помо-
щью которых зародыш использует энергию связей органических молекул для синтеза
макроэргических соединений типа АТФ. Молекулярной сущностью этих процессов яв-
ляется ступенчатое окисление углерода в составе молекул белка до углекислоты (CO2)
и перенос водорода (протоны плюс электроны) к кислороду с образованием молекул
воды (Мусил и др., 1984). Таким образом, присутствие кислорода является необходимым
условием для обеспечения процессов аэробного дыхания. Нормально метаболирующая
яйцеклетка, лишенная специальных систем транспорта кислорода за счет диффузии газа,
может в норме обеспечиваться кислородом при условии, что ее диаметр составляет не
больше I мм (Krogh, 1941).
Как было показано выше (в главе 9), в процессе эмбриогенеза сиговых рыб опре-
деляющим темп развития фактором является световой. Согласно данным, изложенным
К. Смит, Ф. Хэнсуолт (1972), «при фотодинамическом действии видимого спектра света
на молекулы белка сенсибилизированные облучением пигменты могут способствовать
реакциям фотоокисления на клеточном уровне без присутствия кислорода».
До второй половины ХХ века среди физиологов, исследовавших функции газооб-
мена, господствовало мнение, что уровень дыхательного обмена зародышей зависит от
содержания в дыхательной цепи цитохромов, локализованных в мембранах или матриксе
органелл клеток-митохондрий (Озернюк, 1985). Однако экспериментами по дыхательной
активности вьюна (Misgurnus fossilis L.) (Абрамов, Васильева, 1973) установлен тот факт,
что количество митохондрий, определяемых по массе общего белка этих органелл, а так-
же количество цитохромоксидазы — фермента внутренней мембраны митохондрий —
в период эмбриогенеза остается на постоянном уровне, так же как и активность других
митохондриальных ферментов. Из этого следует вывод, что во время эмбриогенеза, в от-
личие от периода оогенеза, возрастание интенсивности дыхания не связано с увеличе-
нием митохондриальных белков. Н. Д. Озернюк (1985) отдает предпочтение популярной
гипотезе о ведущей роли аденилнуклеотидов в регуляции зародышевого развития от
момента оплодотворения вплоть до завершения процесса обрастания желтка перидермой
зародыша (Immers, Runnstrom, 1960; Zotin et al., 1967; Vetter et al., 1983).
Сложный характер изменения содержания адениловых нуклеотидов в процессе эм-
бриогенеза ручьевой форели описал H. Boulekbache (1981). Он обнаружил, что уровень
АТФ от оплодотворения до поздней бластулы непрерывно снижается, а во время гастру-
лы и нейрулы возрастает, чтобы снова снизиться к завершению процесса обрастания.
Сходным образом меняется содержание АДФ на тех же стадиях развития, в то время как
АМФ остается на постоянном уровне.
Обобщая собственные и литературные данные по дыханию зародышей рыб,
Н. Д. Озернюк (1985) пришёл к выводу, что на поздних этапах эмбриогенеза и во время
личиночного развития, при формировании основных тканевых структур и органов за-
родыша, изложенные выше подходы исследования дыхательных процессов непригодны.
Это заключение сделано с учетом того, что во время зародышевого развития за доволь-
но короткий отрезок времени одна оплодотворенная яйцеклетка превращается в высоко
дифференцированный и крайне гетерогенный по своей структуре и составу организм,
отдельные части которого (ткани и органы) имеют собственные специфические черты
пластического, энергетического и дыхательного обменов (Новиков, 1980).
Сложными для интерпретации являются изменения интенсивности дыхания во время
эмбриогенеза, т. к. масса собственно зародыша многократно увеличивается, а вес целой
икринки незначительно снижается. Возникает закономерный вопрос: как корректно
189
пересчитывать скорость дыхания — на массу всей икринки или только на собственный
вес отпрепарированного от желтка зародыша? Поскольку масса всей икринки за период
развития снижается незначительно, то интенсивность газообмена достаточно плавно воз-
растает по мере качественных изменений дыхательных структур. Увеличение потребле-
ния кислорода эмбрионом наблюдалось при начале пульсации сердца, в начале активных
движений зародыша под оболочкой, после образования эмбриональной дыхательной
системы кровообращения на поверхности желточного мешка, при подготовке зародышей
к вылуплению из оболочки икринки и непосредственно в процессе вылупления.
Для понимания процесса развития сиговых рыб особенно наглядными представля-
ются исследования и обобщения М. В. Гулидова (1978) особенностей дыхания антаркти-
ческих белокровных рыб сем. Chaenichthylidae. Анализируя литературные источники,
этот автор установил, что утрата кровью содержащих гемоглобин форменных элементов
эритроцитов, при сохранении телец лейкоцитарного ряда, является приспособлением
к близким к 0?С условиям существования, сопряжённым с низкими значениями энерге-
тического и пластического обмена. Поддержание физиологических отправлений в орга-
низме «белокровных» рыб обеспечивается интенсивной сердечной деятельностью — 119
мл/кг массы тела (минутный объём), а у рыб с гемоглобином в крови — не выше 25 мл/
кг! Относительная масса сердца у нототениевых рыб в 3–5 раз больше, чем у однораз-
мерных рыб с обычной красной кровью. Объём и масса крови (лимфы) у лишённых
гемоглобина антарктических рыб составляет 7,6 (6,1–9,3)% от массы тела, как, напри-
мер, у крокодиловой (ледовой) белокровки (Chaenocephalus aceratus LOn.), в то время
как у одноразмерных рыб других систематических групп эти значения не превышают
2–3%. Сопоставление площадей поверхности тела рыб и плавников, омываемых сосу-
дами, через которые осуществляется газообмен, морской антарктической ледяной рыбы
Chaenichthys rugosus с пресноводной щукой (Esox lucius L) сходных линейно-весовых
параметров показывает, что общая площадь поверхности капилляров (в мм? на 1 г массы
тела) у морского вида составляла 450, а у пресноводного — 107. На кожных покровах
у первого вида (включая капилляры в плавниках) — 270, а у щуки — 75. Площадь жа-
берных сосудов была определена у ледяной белокровки в 322 мм?/г массы тела, а у щуки
только 75 мм?/г (Гулидов,1978).
Кроме того, при столь ограниченных возможностях газообмена в условиях гипоксии
в крови белокровной ледяной рыбы содержание молочной кислоты (показатель степени
анаэробных процессов аккумуляции энергии) повышается незначительно: с 0,031–0,063
г/л в состоянии покоя до 0,236–0,356 г/л после часового выдерживания в респирометре.
У большинства же рыб с красной кровью в состоянии покоя уровень молочной кислоты
в крови составляет 0,10–0,15 г/л, повышаясь при мышечной нагрузке до 0,60–0,90 г/л
(Black, 1955) (цитировано по М. В. Гулидову, 1978). Рассмотренные примеры показывают,
что в ходе эволюционных преобразований у рыб под воздействием внешних факторов
утрата или возвращение к гемоглобинсодержащим форменным элементам крови сопро-
вождалось сложными морфофункциональными изменениями, обеспечившими достаточ-
ный для жизнедеятельности рыб уровень энергетического обмена (Гулидов, 1978).
Дыхание в водной среде из-за особенностей растворения газов сопряжено с опреде-
ленными физико-химическими закономерностями. Содержание кислорода при равных
условиях температуры и давления в воде гораздо ниже, чем в воздухе: так, при 10° C
и нормальном давлении в I литре пресной воды содержится в 26 раз меньше кислорода,
чем в I литре воздуха. Растворяемость кислорода в воде находится в сильной зависимости
от температуры и солености. При увеличении температуры от 0° до 30° C содержание
190
кислорода при 100% насыщения снижается в 2 раза, а в морской воде содержание кис-
лорода на 20–23% меньше, чем в пресной (Holeton, 1960; Кляшторин, 1982; Хлебович,
2012). В природных же условиях концентрация кислорода в воде может варьировать от 0
до 130% насыщения (Никольский, 1974).