ГЛАВА 6

Ранний гаметогенез рыб и некоторые его особенности у сиговых рыб Сибири

Объектами настоящего исследования являются представители р. Coregonus, относящиеся к разным морфо-экологическим группам: сиги-планктофаги (пелядь, тугун), сиги-бентофаги (пыжьян, чир) и планктобентофаг-муксун. Этот род в семействе сиговых рыб эволюционно является самым молодым [Решетников, 1980, 2010] и подразделяется на сигов с верхним и конечным ртом (подрод Leucichthys) и сигов с нижним ртом (подрод Coregonus sensu stricto), хотя некоторые авторы [Пирожников и др., 1975] относили сигов с верхним и нижним ртом к разным родам.

Ю.С. Решетников отмечает [2010], что морфологическая и экологическая дивергенция рода обусловлены широким проникновением предков современных видов в озёра и низинные биотопы в плио-плейстоценовое время. Центром возникновения Coregonus sensu stricto является Восточная Сибирь, откуда он расселялся в водоемы Западной Сибири, Европы и Северной Америки. «Центр возникновения и центр первоначального расселения Leucichthys также находится в Сибири, но этот подрод имеет два центра видообразования: один — в Сибири, где возник целый ряд эндемичных видов (тугун, пелядь, уссурийский сиг, байкальский омуль) и другой в Северной Америке (здесь же и новый центр расселения американских ряпушек)» [Решетников, 2010, с. 81] .

С использованием морфо-экологических критериев [Пирожников и др., 1975; Андреев, Решетников, 1977; Решетников, 1980] и построением на их основе филогенетической эволюции, можно предположить, что внутривидовая и межвидовая в пределах рода дивергенция могла осуществляться в группах: сиги с нижним ртом — сиги с верхним и конечным ртом. Так, в рамках одного полиморфного вида Coregonus lavaretus имеются многочисленные мало-, средне- и многотычинковые формы, занимающие разные экологические ниши даже в одном водоёме, но характеризующиеся нижним или полунижним ртом.
Отметим, что имеется прямо противоположная точка зрения, согласно которой с использованием только лишь морфо-экологического подхода разрешить спорные вопросы внутривидовой дифференциации, реконструировать филогению сиговых практически невозможно [Балдина и др., 2008; Балдина, 2010; Политов и др., 2010].
Это утверждение авторов базируется на результатах анализа мтДНК и изоферментных локусов сиговых рыб при сопоставлении их с видовыми морфологическими признаками. По полученным ими данным, муксун и «пыжьяновидные сиги» водоёмов Сибири имеют общую пыжьяновидную предковую форму. Более того, выявленные молекулярные признаки свидетельствуют о возможности гибридогенного происхождения муксуна от пыжьяноподобного предка с участием видов комплекса ряпушек и пеляди, а имеющиеся молекулярные данные монофилетическое происхождение муксуна бассейнов сибирских рек не подтверждают [Балдина и др., 2008; Балдина, 2010]. Как указывают авторы, эти данные опровергают разделение рода Coregonus на подроды, но свидетельствуют о наличии нескольких эволюционных линий: ряпушек и пеляди; европейского сига, пыжьяна и муксуна; чира; сиговых Байкала; настоящих омулей и др.; притом, что положение рта является лишь побочным следствием специфической адаптации, вызванной особенностями питания [Политов и др., 2010].
Проблеме соответствия морфологических и молекулярно-генетических данных в зоологической систематике и филогенетических реконструкциях в последнее время уделяется значительное внимание. Так, В.Ю. Ковалева и соавторы [2012] отмечают, что наблюдаемые между видами молекулярно-генетические различия обусловлены накоплением преимущественно нейтральных мутаций, а морфологические несовпадения вызваны адаптациями под действием естественного отбора. Авторами [Ковалева и др., 2012] на 12 видах грызунов (сем. Muridae и др.), как модельных объектах, было показано, что древо, построенное на матрице морфометрических расстояний, плохо соответствует не только древу, построенному на матрице молекулярно-генетических расстояний, но и современной зоологической систематике. Предложенный ими «метод объединения дистанций» к анализу данных разных типов позволяет сформировать объединённую матрицу, тем самым обозначив путь решения проблемы соответствия между морфологическими и молекулярно-генетическими классификациями в систематике.
Не отрицая результатов генетических реконструкций эволюционных линий сиговых рыб [Политов и др., 2010], обратим внимание на исследование генетического полиморфизма популяций этих видов [Андрияшева, 2011], в ходе которого установлена их агрегация в несколько дискретных генетических групп. Причем величина генетического расстояния между муксуном и сигом (DN = 0,010) оказалась типичной для географически разобщённых популяций в пределах одного вида. При этом М.А. Андрияшева полагает, что полученные оценки генетической дифференциации, основанные преимущественно на суммарных величинах индексов сходства или различия, не могут являться достаточным основанием для оценки их генеалогических отношений. Для подобного утверждения необходимо обращаться к распространению в популяциях отдельных качественных признаков, которые строго генетически детерминированы, и иллюстрируются следующим примером. Во многих популяциях сига с высокой частотой обнаруживается аллель IDDH*f, который не встречается у муксуна, симпатрически обитающего с сигом на всём пространстве от Оби до Колымы. Это предполагает мощный репродуктивный барьер между ними, величина которого «…сопоставима с силой изолирующих механизмов, ограждающих целостность генофондов других сиговых рыб от взаимного «размывания» при спонтанной гибридизации» [Андрияшева, 2011, с. 424]. Доля природных гибридов между сигом и муксуном не превышает соответствующую величину между другими сиговыми и косвенно подтверждает, на взгляд автора, эволюционное обособление сига и муксуна, что, впрочем, пока не установлено современными методами генетического анализа.
Однако отметим, что дискуссия ведётся на материале, полученном на взрослых, морфофункционально зрелых особях. Очевидно, что для получения полноценной картины межвидовых связей сиговых рыб следует обратиться и к ранним этапам развития — эмбриональному и раннему постэмбриональному, судьбоносным в ходе закладки и формирования органов и систем органов. При сопоставлении развития отдельных видов в пределах рода становится возможным установление внутри- или межвидовых различий в ответ на экологические условия, ведущие к появлению особей с отклонениями, выявить их видовую специфичность.
Так, при изучении развития линии половых клеток у эмбрионов сиговых рыб, начиная с эмбрионального периода и формирования репродуктивной системы до дифференцировки пола и гаметогенеза у сеголеток, нами был выявлен ряд морфологических особенностей половых клеток, которые отражают проявление как видовой, так и внутриродовой специфичности.
Как было ранее отмечено, цитоморфологические показатели первичных гоноцитов у исследованных эмбрионов сиговых рыб почти не различаются, хотя некоторые количественные характеристики и особенности пролиферативной активности позволяли считать такие проявления следствием видовой специфичности. Несмотря на то, что наличие синцитиальных комплексов ППК, их количество, число ядрышек, размеры ядер и клеток у эмбрионов и предличинок разных видов существенно различаются, диапазон варьирования этих признаков достаточно велик, что свидетельствует о низкой таксономической ценности учитываемых параметров.
Проведенный по 5 цитометрическим показателям ППК дискриминантный анализ показал, что в эмбриогенезе на этапе пигментации глаз (когда формируются отделы головного мозга, образуется система кровообращения желточного мешка и возрастает чувствительность к снижению кислорода) именно число ядрышек является наиболее значимым признаком для фиксации межвидовых различий. Такой показатель как число синцитиальных образований или количество ППК в них не может иметь существенного значения. Ранее предполагаемое [Селюков и др., 2008 б, 2010] соотношение одиночных ППК и первичных гоноцитов в составе синцитиальных структур как отражение уровня их пролиферативной активности, обусловленное видовой спецификой, скорее всего, вызвано половой специфичностью [Saito et al., 2007; Lewis et al., 2008; Tanaka et al., 2008]. В ходе проведенного анализа таксономическая ценность данного показателя не подтвердилась. Выше отмечалось, что в эмбриональный период выявляются отчётливые различия между отдельными видами и по цитометрическим параметрам ППК возможно провести разделение эмбрионов сигов-планктофагов и пыжьяна, с одной стороны, и чира и муксуна — с другой.
Напротив, при вылуплении наибольший вклад в разделение видов вносит диаметр ядра, за которым следует диаметр клетки, а количество ядрышек отступает на третье место. В этот период у разных видов отмечается различная степень готовности к переходу ППК к митозу, чему предшествует увеличение объёмов их ядра и цитоплазмы. Тем не менее, проведённый на этапе вылупления дискриминантный анализ по цитометрическим показателям первичных гоноцитов — важнейшим для видовой характеристики линии клеток, — позволил отчетливо разделить изучаемых нами представителей р.Coregonus на две группировки, которые вполне соответствуют п/р Leucichthys и п/р Coregonus sensu stricto.
Отмеченные нами у эмбрионов сиговых рыб надклеточные структуры синцитии ППК, в работах на эмбрионах и молоди лососевидных рыб ранее не описывали [Персов, 1962, 1966, 1975; Захарова, 1984]. У рыб других таксонов на представленных микрофотографиях первичных половых клеток эмбрионов — обыкновенного окуня Perea fluviatilis [Межнин, 1978], бычка кругляка Neogobius melanostomus [Моисеева, 1983], полученных от естественного нереста, достаточно отчетливо идентифицируются синцитиальные комплексы ППК, аналогичные описанным нами группам пролиферирующих ППК у сиговых рыб. Однако авторы их даже не отмечали.
Лишь в последнее десятилетие исследователи обратили внимание на синцитиальные структуры ППК. Выдвинуты первые гипотезы их происхождения и причины проявления. Так, у медаки в формирующихся гонадах самцов половые клетки окружены тонким слоем соматических клеток и отделены одна от другой [Saito et al., 2007], в то время как в гонадах самок зародышевые клетки морфологически классифицируются на два типа: I тип — большие, обособленные зародышевые клетки; II тип — кластеры мелких, плотно упакованных зародышевых клеток (цисты зародышевой линии), окруженные соматическими клетками. В этих кластерах зародышевые клетки связаны межклеточными мостами без вклинивания между ними соматических клеток. Межклеточные мосты, соединяющие соседние ППК, подтверждают, что эти группы представляют синцитиальные цисты зародышевых клеток.
Клетки I типа развиваются только по мужскому пути, но оба типа пролиферации могут наблюдаться в будущем яичнике. Поставленный эксперимент с мутантной линией гена zenzai позволил этим авторам предположить, что клетки I типа исходно относятся к линии герминативных стволовых (зародышевых) клеток и вовлечены в их самовозобновление; II тип обеспечивает формирование цист и гаметогенез. Исследователи заключают, что женские зародышевые клетки дифференцируются намного раньше, чем мужские, что было известно для лососевидных рыб и ранее [Персов, 1975].
То, что ППК в составе синцитиальных комплексов пролиферируют, было также показано в работах на медаке [Saito et al., 2007], а среди млекопитающих — у эмбрионов и молоди мыши Mus musculus [Epifano, Dean, 2002].
При изучении процесса миграции ППК в половые зачатки у зародышей мыши было установлено, что в первых партиях мигрирующих ППК к закладкам гонад они перемещаются обособленно друг от друга [Gomperts et al., 1994]. В следующих группах первичных гоноцитов клетки также независимо одна от другой мигрируют из области задней кишки к дорсальной брыжейке, но вблизи половых валиков начинают при посредстве отростков формировать сеть, которая собирает ППК в группы. Аналогичное явление отмечают у данио [Saito et al., 2011]. Иной путь формирования синцитиев у мыши в постнатальный период, но сопоставимый с описанным японскими авторами на медаке [Saito et al., 2007], был представлен другими исследователями [Epifano, Dean, 2002]: появившись в формирующихся яичниках на 5–6 неделе после оплодотворения, гоноциты достигают максимальной численности к 20 неделе. При этом отмечается образование синцития — плотного конгломерата клеток вследствие незавершенной пролиферации, т.е. синцитий представляет собой одну многоядерную клетку с объединенными органеллами. Синцитий играет важную роль в будущей судьбе формирующихся ооцитов. Таким образом, подтверждается преимущественно полоспецифичный характер синцитиев ППК. Здесь также отметим, что у наиболее длинноциклового среди сиговых р.Coregonus — муксуна и самого короткоциклового вида — тугуна, от 20 до 42 % ППК находятся в составе синцитиальных скоплений. По-видимому, у тугуна — это способ быстрого формирования фонда половых клеток для перехода к созреванию, а у муксуна — формирование максимальной плодовитости в течение длительного срока.
В нашем исследовании цитоморфологических характеристик ППК в составе синцитиев постоянно фиксировали их полиморфноядерность, двух- и многоядерность с последующим разделением на отдельные ППК. Полиморфноядерность ППК в различные периоды эмбриогенеза отмечалась и другими авторами [Сакун 1964; Персов, 1975; Межнин, 1978; Моисеева, 1983]. Как можно видеть на представленных нами иллюстрациях, у эмбрионов тугуна, чира, муксуна, пыжьяна между отдельными ядрами начинают образовываться перетяжки, что свидетельствует о начале формирования многоклеточных структур.
Частота появления синцитиев ППК в процессе миграции половых клеток в зачатки гонад, как предполагалось, могла быть вызвана либо действием токсикантов, либо влиянием температурного фактора [Селюков и др., 2008 б] или следствием процесса незавершенной пролиферации [Селюков и др., 2010, Селюков, 2012], когда в выборке преимущественно оказывались будущие самки.
Эксперимент с использованием наиболее часто применяемого в токсикологии раствора фенола на эмбрионы сига и его гибрида с рипусом имел целью выявить влияние интоксикации на цитоморфологические показатели ППК сиговых рыб. Проведенные исследования позволили получить новые данные по особенностям видоспецифической реакции на интоксикацию, как на уровне целого организма, так и формирующейся линии половых клеток [Ефремова и др., 2011 б; Ефремова, 2013].
В нашем эксперименте выбор относительно устойчивых состояний (этап органогенеза и стадия пигментации глаз) был вызван необходимостью выявления степени поражения зародыша и цитоморфологических отклонений ППК применяемыми концентрациями фенола как модели для эмбриогенеза сиговых рыб в условиях естественных водоёмов, подвергающихся относительно продолжительной интоксикации, но с последующим периодическим очищением воды.
Было показано, что и при околонулевых температурах, когда для эктотермных организмов токсичный эффект должен быть понижен, метаболизм в зародышевый период оказывается достаточным для продолжающегося угнетения развития даже после их перевода в чистую среду, и в дальнейшем сопровождается уродствами и гибелью.
Установленные различия в токсикорезистентности показали разную реакцию эмбрионов сига и его гибрида с рипусом. Так, у сига возрастала доля синцитиев, и у некоторых отмечался их распад, тогда как у гибрида дезинтеграция ядрышек ППК с последующим их исчезновением начиналась сегрегацией ядрышковых компонентов — гранулярно-фибриллярного и фибриллярного центра, что ведет к прекращению синтеза рибосомных РНК.
В постэмбриональный период завершаются процессы миграции и концентрации ППК в зачатках гонад, попав в которые они уже именуются гоноцитами. Эти процессы, протекающие у молоди сиговых рыб от 10–12 сут, у тугуна до 30–40 сут, у остальных, практически не приводят к митозам гоноцитов. При этом их число варьирует в широких пределах, что может быть обусловлено либо присутствием в выборках особей разного пола, либо продолжающейся фрагментацией синцитиальных комплексов на отдельные гоноциты [Селюков, 2010].
После перехода к митозам у молоди сиговых накапливается гониальный фонд, наиболее быстро формирующийся у быстросозревающего тугуна, что отмечается как в норме, так и в эксперименте [Селюков и др., 2003; Беспоместных, 2007], и в зависимости от темпа гонадо- и гаметогенеза у того или иного вида, с разной степенью интенсивности проходит дифференцировка пола. Так, при исследовании дифференцировки пола радужной форели методами молекулярной генетики было установлено, что половые различия определяются на 32 сут после оплодотворения по экспрессии генов cyp19a1 и fst у самок и sox9a1 — у самцов [Vizziano et al., 2007]. В дальнейшем, после достижения возраста 35 сут, т.е. у предличинок, дифференцировка пола обусловлена экспрессией генов foxl2a, foxl2b, hsd3b1 и inha у самок и sox9a2, dmrt1, cyp11b2.1, amh — у самцов. У самок ген cyp19a1 локализован в соматических клетках на вентральной стороне гонад, а гены sox9a2 и amh — в соматических клетках ниши, окружающих гоноциты; у самцов гены cyp11b2.1, cyp17a1 и cyp11a1 экспрессируются только через 46 сут после оплодотворения в разбросанных по всему объёму гонад клетках стромы будущего семенника. Такой же характер расположения гоноцитов мы отмечали при цитологической дифференцировке пола у муксуна и сига: в области инвагинации на вентролатеральной поверхности будущих яичников или диффузно рассеянных по всему объёму гонады, развивающейся в семенник. Этот тип распределения половых клеток в формирующихся яичниках и семенниках демонстрировали все исследователи раннего гаметогенеза рыб [Персов, 1966; Статова, Томнатик, 1970; Зеленков 1982, 1990; Захарова 1984; Селюков, 1985; Ахундов, Федоров, 1990; Meijide et al., 2005].
В обзоре работ по дифференцировке пола у млекопитающих отмечалось, что в процессах пролиферации и дифференцировки половых клеток эмбриональной гонады наряду с факторами роста важную роль играют некоторые активные метаболиты [Кожухарь, 2011 б]. Так, ретиноевая кислота (РК), активный природный метаболит витамина А, влияет на рост и дифференцировку различных клеток, в т.ч. половых. Она синтезируется в первичной почке (мезонефрос) и увеличивает число ППК, вступивших в миграцию, активируя их митозы. Это БАВ является ключевым индуктором мейоза не только у млекопитающих, но и у птиц, и амфибий [Smith et al., 2008, Wallacides et al., 2009, цит.: Кожухарь, 2011 б]. В качестве фактора, предотвращающего начало мейоза в гоноцитах эмбрионального семенника, выступает фермент Сур26b1, разрушающий РК. Экспрессия гена Сур26b1 в норме отмечается в индифферентных эмбриональных гонадах XX и XY, но затем в будущем яичнике она почти прекращается, а в семеннике усиливается, что вызывает ингибирование начала мейоза [Bowles et al., 2006, Koubova et al., 2006, цит.: Кожухарь, 2011б]. Транскрипты Nanos2 и Pum2 связываются с мРНК, влияющей на дифференцировку половых клеток и ингибируют мейоз, а РК и ее аналог — промейотический фактор AtRA, подавляют Nanos2 как в эмбриональных, так и в постнатальных половых клетках, выступая в роли активаторов мейоза [Barrios et al., 2010, цит.: Кожухарь, 2011б].
Таким образом, в регулировании вступления половых клеток на женский или мужской путь развития прослеживается аналогия с процессом определения пола гонад. Исходный тип развития половой железы — женский. Для вступления на путь дифференциации по мужскому типу необходимы активация гена Sry и последующий каскад взаимодействий. При цитологической дифференцировке пола на развитие половых клеток по женскому пути (вступление в раннюю профазу мейоза) влияет основной мейозиндуцирующий фактор — РК. Для вступления на мужской путь развития начинается воздействие ряда факторов, подавляющих РК: ее разрушение ферментом Сур26b1, воздействие Nanos2 и т.д.
У разных видов сиговых рыб нами отмечен различный темп гонадо- и гаметогенеза, что проявляется уже на ранних этапах постэмбрионального онтогенеза. Наиболее быстрый гаметогенез установлен у тугуна, наиболее медленный — у муксуна. Характеризуя низкий темп дифференцировки гонад и накопления фонда половых клеток у муксуна, вновь обратимся к возможному происхождению этого вида.
Муксун является монотипичным длинноцикловым представителем сиговых рыб. Если в р. Обь самки муксуна ранее созревали в 6–7 лет [Москаленко, 1958], в реках Якутии — от 9+…11+ до 13+…14+ [Москаленко, 1958; Дормидонтов, 1974], то в условиях современного загрязнения Оби их половое созревание задерживается до 8+…11+ и более [Исаков, Селюков, 2010]. Установленная зависимость продолжительности оогониального периода и периода протоплазматического роста от температурного режима, влияющего на сроки полового созревания [Кузьмин, 1975], как это показано [Ефремова и др., 2011а], требует уточнения. Мы отмечали, что при благоприятных температурных, кислородных и кормовых условиях содержания у особей обоих полов гониальная пролиферация понижена, а дифференцировка пола и начало формирования превителлогенных ооцитов растягивается на несколько месяцев. В сравнении с аналогичными процессами у молоди пеляди [Селюков, 1985], тугуна [Селюков и др., 2010], и у муксуна при сходных размерно-весовых параметрах уровень развития гонад несоизмеримо ниже. Темп их гонадогенеза совпадает с темпом развития половых желез в эксперименте с байкальским омулем [Захарова, 1997], однако температуры воды при содержании омуля в летний период были намного ниже (10,7–17,1 оС), чем при выращивании муксуна (20–22 оС), что дополнительно подчеркивает слабое развитие репродуктивной системы последнего.
Низкий темп гонадогенеза и, соответственно, медленное половое созревание муксуна, очевидно, предполагает столь же длительный период накопления фонда половых клеток до перехода к половой зрелости. Эта тенденция сохраняется в дальнейшем, когда посленерестовая репарация репродуктивной системы у самок продолжается в течение двух- и трёхлетнего цикла [Селюков, 2007, 2012; Исаков, Селюков, 2010]. Только в благоприятных условиях за пределами естественного ареала длительность овариального цикла не превышает двух лет [Кузьмин, 1975].
Возможно, что столь медленное развитие репродуктивной системы муксуна согласуется с ранее изложенными представлениями о его гибридном происхождении [Балдина и др., 2008; Политов и др., 2010]. Известно, что лососевидные рыбы, к которым относятся и сиговые, являются тетраплоидами [Васильев, 1985; Андрияшева, 2011] и отличаются высоким темпом гаметогенеза [Персов, 1975]; среди монотипичных сиговых таковым является тугун [Селюков и др., 2010].
У моноцикличных тихоокеанских лососей наиболее интенсивный темп гаметогенеза свойственен горбуше [Персов, 1975] и фонд превителлогенных ооцитов этого вида («унитарный фонд») формируется у молоди массой 180–350 мг к моменту покатной миграции в конце мая — июне [Зеленников, 2003]. При этом оогонии и ранние мейоциты встречаются единично. Этим же автором показано, что у кеты, созревающей на 2–3 года позднее горбуши, формирование фонда превителлогенных ооцитов более длительно и завершается в морской период жизни при массе молоди 2–3г. У нерки O. nerka формирование унитарного фонда превителлогенных ооцитов, характерного для тихоокеанских лососей, длится намного дольше, чем у горбуши O. gorbuscha и кеты. Среди тихоокеанских лососей наиболее продолжительное формирование старшей генерации ооцитов, из которой в дальнейшем сформируется унитарный фонд яйцеклеток, отмечается у молоди кижуча O. kigutch. Все половые клетки, появившиеся в результате митотических делений оогоний уже после формирования фонда превителлогенных ооцитов, подвергаются резорбции. Таким образом, у самок разных видов рода Oncorhynchus продолжительность периода размножения оогоний и вступления их в раннюю профазу мейоза после формирования старшей генерации половых клеток существенно различается. У молоди горбуши дальнейшее размножение оогоний сразу блокируется, у молоди кеты и симы это происходит несколько позднее, еще позднее — у нерки, а в яичниках у кижуча фонд оогоний и мейоцитов сохраняется дольше всего, в течение года после формирования клеток старшей генерации [Зеленников, 2003].
Однако видоспецифические особенности темпа гонадо- и гаметогенеза рыб существенно корректируются факторами окружающей среды, в первую очередь, температурой и условиями нагула (кормовой режим и химизм воды). Так, у молоди волжской стерляди этап закладки гонад продолжается при температуре воды 22 оС в течение одного месяца, а при 15 оС длится около трех месяцев, завершаясь при одинаковом количестве градусо-дней — 1350 [Ахундов и др., 1992]. Дифференцировка пола у самок обской стерляди начинается в возрасте более года, появление ооцитов стадии диплотены, а затем — превителлогенных осуществляется в еще более позднем возрасте [Персов, 1975]. Следовательно, задержка развития гонад у осетровых рыб может происходить не только на II стадии зрелости, но и в индифферентный период. Возможность длительной задержки развития половых желез рассматривается [Персов, 1969, 1975] как одна из видовых адаптаций, характеризующих пластичность воспроизводительной системы.
При анализе состояния фонда половых клеток в семенниках неполовозрелых самцов сиговых рыб в Обской губе в течение зимнего периода было установлено, что у сибирской ряпушки в этот период годового цикла протекает интенсивный сперматогенез [Исаков, Селюков, 2010]. В стенках семенных ампул присутствуют цисты с половыми клетками на разных стадиях развития. Основную массу составляют цисты со сперматогониями Б-типа, в меньшем количестве — со сперматоцитами I и II порядков, изредка отмечаются цисты со сперматидами, т.е. период волны сперматогенеза у самцов этого вида продолжается в течение всей зимовки. В отличие от ряпушки, сперматогенез у чира в зимний период замедляется, половые клетки представлены сперматогониями А- и Б-типов, а период «волны сперматогенеза» приходится только на летнее время. У муксуна и пеляди сперматогониальный фонд формируется в зимний период, а волна сперматогенеза проходит в начале летнего нагула [Исаков, Селюков, 2010].