11.2. Функциональная роль каротиноидов в эмбриогенезе сиговых рыб

Значительное содержание каротиноидов в ооцитах, а затем в зиготах рыб, их выявлен-
ные биохимические особенности и свойства делают важным вопрос о функциональном
значении каротиноидов в метаболических процессах эмбриогенеза.

Установлена зависимость между окраской икры сиговых рыб и её размерами: у од-
ного вида сиговых рыб яркоокрашенная, набухшая икра имеет меньший диаметр и отно-
сительно небольшое перивителлиновое пространство, в то время как слабоокрашенная
набухшая икра по размеру всегда больше и обладает относительно большим перивител-
линовым пространством. Однако выживаемость слабоокрашенной икры всегда ниже
(Лебедева, 1974; Мешков и Лебедева, 1975).
Характерно, что икра сиговых рыб, имеющая светлую окраску, развивается значитель-
но быстрее ярко окрашенной. В экспериментах первые этапы развития оплодотворенной
икры с разной интенсивностью окраски проходят с одинаковой скоростью. Различия
в темпе развития икры разной пигментации начинают проявляться с этапа обрастания
желточного мешка бластодермой (с момента образования зародышевого валика). Ско-
рость эпиболии клеточного материала у слабо окрашенной икры сиговых рыб выше, чем
у интенсивно пигментированной вплоть до замыкания желточной пробки. После оконча-
ния этапа обрастания, когда в теле зародыша сформированы зачатки хорды, мускульные
сегменты, происходит формирование головных отделов мозга, глазных бокалов, закла-
дываются слуховые и обонятельные плакоды, прекращается эмбриональная моторика
за счёт сокращения цитоплазматического слоя перибласта и т. д., скорость эмбриогенеза
всех зародышей на последующих этапах развития снова выравнивается. Однако интен-
сивно окрашенная икра по времени отстает в своем развитии, и вылупление личинок
соответственно будет несколько позже слабо пигментированной икры (Лебедева, 1974).

Изменение темпа развития зародыша приводит к существенным различиям, как во
внешнем, так и во внутреннем строении личинок при вылуплении их из икры с разной
интенсивностью окраски. Это явление хорошо выявляется на межвидовом уровне. У ви-
дов, икра которых наименее пигментирована (ряпушка, рипус), личинки при вылуплении
менее сформированы по сравнению, например, с икрой чудского сига, у которого икра
крупная и интенсивно окрашена каротиноидами, а личинки при вылуплении наиболее
сформированы (Лебедева, 1974). Этот факт подтвержден нашими исследованиями эмбри-
онального развития валька (Русанов и др., 2003). Наиболее крупная и ярко окрашенная
среди сиговых рыб икра валька всю зиму развивается в «пагоне», а весной из оболочек
вылупляются личинки, готовые к переходу на активное питание кормовыми объектами
достаточно большого размера.
Анализируя данные Ю. И. Никанорова (1959) по озерной ряпушке (Coregonus artedii
Lesueur), обитающей в Латвии, С. Г. Соин (1968) пришел к выводу, что усиление пигмен-
тации мелкой икры ряпушки по сравнению с крупной, связано с низким содержанием
кислорода на нерестилищах. Кроме того, самой неустойчивой по отношению к неблаго-
приятному температурному воздействию во время инкубации оказалась слабо пигмен-
тированная икра ряпушки. У светлоокрашенной отход составил 80% к моменту вылу-
пления. Следует отметить, что икра в эксперименте развивалась при крайних значениях
допустимого для ряпушки диапазона температур: 0,2 и 10,0?С). При оптимальной тем-
пере 4° C отход слабо пигментированной икры составил только 41%. Наиболее стойкой
к температурному воздействию оказалась интенсивно пигментированная икра ряпушки,
в температурном диапазоне 1,5–7,0° C ее отход составил около 15% (Лебедева, 1974).
Первые предположения о дыхательной функции каротиноидов были изложены в ра-
ботах К. С. Мережковского (1883), С. Г. Крыжановского (1935, 1948, 1949), А. И. Смирно-
ва (1947, 1950) и С. Г. Соина (1956, 1962, 1963), в которых была выявлена закономерность
между интенсивностью пигментации икры и зародышей рыб и кислородными условиями
развития. Изучая в 1935 г. эмбриональное развитие черноморских собачек, С. Г. Крыжа-
219
новский выдвинул гипотезу о дыхательной функции каротиноидных пигментов в икре
рыб. Примерно в то же время Л. М. Баранчеев и А. И. Разумовский (1937) указали на
связь окрашенности каротиноидами икры свирского сига с интенсивностью дыхания
зародышей. Ими было установлено, что сильнее пигментированная икра обладает повы-
шенным дыхательным обменом. В этот период и возникло предположение о дыхательном
значении каротиноиднных пигментов. С. Д. Балаховский (1934), Балаховский и Кузнецов
(1955) предположили участие каротиноидных пигментов в окислительных процессах.
Ф. Р. Дунаевский (1947) предположил, что каротиноиды могут служить катализатором
в окислительных процессах дыхания икры на различных этапах эмбриогенеза. Также
была выдвинута гипотеза об участии каротиноидов в белковом метаболизме (Гасанов,
1959). Позже все эти предположения были проверены экспериментально и признаны
ошибочными (Микулин, 2000).
Дальнейшие расширенные поиски в этом направлении подтвердили, что существу-
ет тесная связь между содержанием пигментов в икре и качеством половых продуктов,
а также между интенсивностью окраски икры и выживаемостью зародышей в процессе
эмбриогенеза, т. е. чем интенсивнее окрашена икра, тем она устойчивей к неблагоприят-
ным факторам среды (Никаноров, 1959; Боровик, 1962; Яржомбек, 1964, 1970; Логинова,
1969; Галкина, 1969; Карнаухов, 1973; Лебедева, 1973; Мешков, Лебедева, 1975; Микулин,
Соин, 1975; Галактионова, 1983). Тем не менее, эта очевидная зависимость к процессу
дыхания икры отношения не имеет (Микулин, 2000).
По мнению В. В. Петруняки (1979), каротиноиды и витамин А в животных организ-
мах участвуют в механизмах накопления и транспорта кальция. Доказано участие каро-
тиноидов в перекисном окислении липидов в качестве антиоксидантов (Мерзляк, 1972;
Микулин, 2000).
Установлено, что суммарное содержание каротиноидных пигментов в икре костистых
рыб за период развития практически не меняется. Но происходит их некоторое перемеще-
ние из желтка в плазменную часть зародыша (Микулин, Котик, Дубровин, 1978) Анализ
динамики содержания каротиноидов в жировых каплях, в желтке и в плазменной части
зародыша показал, что по мере развития содержание каротиноидов в плазменной части
зародыша возрастает за счет запасов желточного мешка (табл. 38).
Таблица 38.
Изменение соотношения каротиноидов в плазменной части, желтке и жировых каплях
в процессе развития пинагора (по Микулину, Котик, 1978)

Находясь в различных структурных элементах икры рыб — желтке, плазменной
части яйца и жировых каплях желтка, каротиноиды выполняют различные функции.
В собственно желтке и мембранах желтка каротиноидные пигменты находятся в виде
белково-каротиноидных комплексов. В плазменной части икры каротиноиды находятся
в свободном виде в мембранных структурах, обеспечивая кальциевый обмен, в жировых
каплях они растворены в липидах и несут антиоксидантную функцию. А в хроматофорах
тела зародыша каротиноиды представлены в форме эфиров с жирными кислотами (Ми-
кулин, Котик, Дубровин, 1978).
В жировых каплях находящиеся в свободном состоянии каротиноидные пигменты,
растворенные в липидах, защищают эти жировые включения от спонтанного окисления
(Микулин, 1978, 2000). Это происходит благодаря очень высокой антиоксидантной ак-
тивности каротиноидов (Чернышов, Исуев, 1978). Именно это позволяет сохранять вы-
сокоэнергетические запасы питательных веществ нетронутыми до момента вылупления
и использовать их не только для эндогенного питания, но и для увеличения плавучести
личинок после вылупления (в частности, у сиговых рыб), и при больших тратах на обмен
при скате с нерестилищ и переходе на активное питание (Крыжановский, 1949).
По мнению В. В. Петруняки (1979), каротиноиды локализуются в мембранах особых
структур, являющихся модифицированными участкам митохондрий, обладающих спо-
собностью к обратимым накоплениям СаСО3.
Как отмечает А. Е. Микулин (2000), «известна весьма важная роль двухвалентных
металлов и, в частности, кальция, в адгезии клеток (Тринкаус, 1972), а также в регу-
ляции водно-солевого обмена в клетке (Ташмухамедов, 1971; Гордон, 1976). Получен-
ные А. Е. Микулиным данные указывают, что изменения интенсивности поглощения
света каротиноидами коррелируют с изменениями оводненности икры в процессе
эмбрионального развития исследованных видов и сопоставимы с изменениями адге-
зивности клеточного материала, отражающими этапность развития рыб. Это позволяет
предполагать участие каротиноидов в кальциевом обмене икры рыб в процессе эмбри-
огенеза, а также в регуляции морфогенетических движений клеток в эмбриональном
развитии рыб (Микулин, Котик, Дубровин, 1978; Микулин, 1979, 1993.а; Микулин,
1992, 2000).
А. Е. Микулиным в неопубликованной работе (Микулин, 1979) сделано предполо-
жение о возможном механизме участия каротиноидов в окислительном метаболизме
развивающейся икры рыб. В публикациях А. И. Смирнова (1947, 1950), С. Г. Крыжанов-
ского (1948, 1948), С. Г. Соина (1954, 1961, 1968) в основу гипотезы было положено
представление об участии каротиноидов в окислительно-восстановительных процес-
сах путем активации кислорода и переноса его на субстрат. Но анализ литературных
и собственных данных А. Е. Микулина по эмбриогенезу рыб позволил этому автору
предположить возможность иного пути участия каротиноидов в процессах дыхания
развивающейся икры рыб, а именно: через перенос водорода от веществ, подлежащих
окислению, на кислород в соответствии с теорией В. И. Палладина (1912) и Г. Виланда
(Wieland, 1925).
В публикации о строении оболочек икры омуля (Рубцов, Черняев, 1989) мы упомина-
ли работы Н. С. Строганова (1938, 1939), М. Ф. Вернидуб и Х. А. Лейзерович (1959) о пе-
риодической гидратации и дегидратации желтка эмбрионов рыб и самой икры в целом
во время развития. Имеются многочисленные исследования, связанные с выявлением
«чувствительных» стадий развития икры рыб. Сопоставляя данные А. Е. Микулина и др.
(1978) с материалами таблицы 17 (глава 7. Температура), составленной по исследованиям
221
Таблица 39.
Состав каротиноидов в икре и тканях сиговых рыб (по Микулину, 2000)

О. А. Лебедевой (1974), можно сделать предположение о том, что каротиноидные пиг-
менты осуществляют исключительно важную роль при физиологических перестройках,
происходящих в процессе развития эмбриона при переходе с этапа на этап.