Глава 11.
Особенности пигментации икры сиговых рыб
11.1. Каротиноиды как основной компонент пигментации икры
Рыбоводам и исследователям известно, что окраска икры сиговых рыб одного и того
же вида варьирует от ярко-оранжевого до светло-желтого цвета. Характерная цветовая
гамма, как правило, свойственна определенным видам сиговых рыб. Так у ряпушки икра
окрашена от слабо-лимонного до ярко-оранжевого, у рипуса — от жёлтого до розового,
у пеляди — от лимонного до ярко-оранжевого, у муксуна — от слабо жёлтого, почти бе-
лого до ярко-оранжевого, у чудского сига — от жёлтого до почти коричневого, у чира —
от молочно-белого до слабо-жёлтого, а у байкальского омуля — от светло-жёлтого до
темно-оранжевого, почти вишневого (Лебедева, 1974; Черняев, 1982).
Разнообразие цветов и оттенков икры сиговых рыб обусловлено наличием в ней набо-
ра пигментов как каротиноидной, так и не каротиноидной природы, сосредоточенными
в собственно желтке (Микулин, 2000).
Каротиноиды — пигменты растений и животных (один из них — каротин — впервые
обнаружен в клетках корня моркови [Wakenroder, 1831]), обладая общим свойством хоро-
шей растворимости в жирах, первоначально были названы липохромами. Выясняя роль
пигментов, исследователи прошлого пришли к мысли, что каротиноиды должны являться
важными участниками обменных процессов в организме (Мережковский, 1883; Arnaud,
1889). Из всех классов природных пигментов каротиноиды наиболее широко распростра-
нены у всех представителей растительного царства, как в фотосинтезирующих, так и в не
фотосинтезирующих тканях. Они полностью или частично обуславливают окраску многих
животных, особенно птиц, рыб и насекомых, часто встречаются у микроорганизмов.
Каротиноиды, являясь ocновой зрительных пигментов, ответственных за восприятие
света и различение цветов, выполняют одну из главнейших функций в зрении животных
(Гудвин, 1954; Карнаухов, 1973; Goodwin, 1980, 1984; Бриттон, 1986; Микулин, 2000).
К началу ХХI века было идентифицировано от 500 (Бриттон,1986) до 600 (Goodwdin,
1980, 1984) природных каротиноидов (Излер, 1972, цит. по: Карнаухов, 1988). Соглас-
но определению П. Кappepa (Karrer, Jucker, 1948), каротиноидами являются жёлтые или
красные пигменты алифатического или ациклического строения, построенные обычно из
8 изопреновых остатков. Эти вещества разделяются на 4 группы: (1) каротиноидные угле-
водороды известны под названием каротинов общим химическим составом С40Н56; (2) все
производные с кислородсодержащими функциональными группами именуются ксанто-
филлами, являющимися окисленной формой каротинов (С40Н56О2); (3) кислоты группы
каротиноидов; (4) эфиры ксантофиллов (Физер и Физер, 1949). До настоящего времени
в природе не обнаружены каротиноиды, включающие азот, серу и галогеносодержащие
заместители. Концевые участки молекулы могут быть циклическими и ациклическими.
Каротиноиды различаются между собой количеством и расположением двойных связей
в полиеновой цепи или иононовых кольцах, количеством и местоположением кислородо-
содержащих группировок (радикалов) (Физер и др., 1949) и подвержены легкой стерео-и-
зомеризации (Veedon, 1970, 1971).
К каротиноидам относят изопреноиды с углеродным скелетом, содержащим 40 и менее
углеродных атомов (апокаротиноиды), а также высшие каротиноиды, имеющие углерод-
215
ный скелет, состоящий из 45 или 50 атомов углерода (Davies, 1965; Феофилова, 1974). Каро-
тиноиды весьма реакционно способны, они легко окисляются озоном, а также кислородом
воздуха (Karrer, Jucker, 1949; Сапожников, 1964; Алексеев др., 1971) и могут давать с сер-
ной кислотой ярко-голубое окрашивание (Arnaud, 1889 — цитировано по Гудвину, 1954).
Наличие цепи двойных связей в молекуле каротиноидов определяет плоскую транс-кон-
фигурацию молекулы (Вечер, 1966), а количество двойных связей обуславливают интенсив-
ность и область поглощения света пигментами (Гаррисон и др., 1950; Годнев, 1952; Эглинктон
и др., 1967). Однако, по мнению А. Микулина (2000), плоское состояние цепи сопряжения
бывает только у кетокаротиноидов, находящихся в заряженных мембранах, обладающих
одним максимумом поглощения. Во всех остальных случаях каротиноиды имеют три макси-
мума поглощения света (например, 440, 471, 502 нм — у икры пинагора), что указывает на
нелинейность цепи сопряжения (Микулин, 2000). Спектры поглощения света каротиноидами
зависят от структуры и состояния молекулы пигмента (Castro, Sorarrain, 1972).
В животных организмах и растениях каротиноиды присутствуют в виде различных
соединений: эфиров ксантофиллов (Физер, Физер, 1949), гликозидов каротиноидов
(Zagalsky, Chеesman, Cаccaldi, 1967; Феофилова, 1974), а также в виде белково-кароти-
ноидных комплексов, которые весьма распространены у беспозвоночных животных. Они
обнаружены в панцирях и яйцах ракообразных (Lee, 1966; Fox, 1973), в нервной ткани
моллюсков (Татарюнас, Король, 1973). Белково-каротиноидные комплексы обнаружены
у низших позвоночных животных, в том числе у рыб в крови (Троицкий, 1958), в икре
и тканях тела рыб (Микулин, Соин, 1975; Микулин и др., 1978; 2000). Помимо нахожде-
ния в белково-каротиноидных комплексах, в организме рыб каротиноиды встречаются
в свободном состоянии в плазменной (клеточной) части яйца и в этерифицированном
состоянии в пигментных клетках — хроматофорах (Микулин, 1978).
У рыб обнаружено около 25 каротиноидных пигментов, наибольшее качественное
разнообразие наблюдается в коже и печени рыб. В икре обнаружено 17 пигментов,
а в мышцах около 14. В различных органах одного и того же экземпляра рыбы качествен-
ный состав каротиноидов отличается незначительно. Преобладающими пигментами рыб
являются: ?-каротин, изозеаксантин, зеаксантин, лютеин, тараксантин, астаксантин, кан-
Рис. 78. Структурная организация молекулы зеаксантина:
а — структурная формула; б — схема электронного облака ?-орбиталей цепи сопряжения молекулы
(по Микулину, 2000)
в — пространственная конфигурация молекулы в невозбужденном состоянии
в
216
таксантин (Гудвин, 1953, 1954; Боровик, 1962, 1966; Грачев, 1964; Яржомбек, 1966, 1970;
Логинова, 1966, 1967, 1969; Czeczuga, 1971, 1976).
У лососевидных рыб каротиноиды, как правило, накапливаются в коже и мышцах —
у окуневых, тресковых и других видов рыб в печени, откуда перед нерестом через кровь
перемещаются у самцов в кожные покровы, а у самок в гонады по мере их роста и созре-
вания (Гудвин, 1954; Яржомбек, 1966 а, б, 1970; Логинова, 1969).
Значительная изменчивость качественного состава свободных каротиноидов в икре
разных видов рыб показывает, что кислородо-содержащие группировки иононовых колец
молекул каротиноидов, не имеют самостоятельной нагрузки в общем метаболизме икры,
а необходимы для образования эфиров каротиноидов и белково-каротиноидных комплек-
сов. А так как все каротиноиды икры рыб имеют систему сопряжения, состоящую не
менее чем из девяти двойных связей, то именнo эта структура молекулы пигмента и несет
основную функциональную нагрузку в обменных процессах развивающейся икры (Ми-
кулин, Петруняка, 1982; Микулин, 2000).
Каротиноиды не синтезируется в организме рыб, их наличие в икре и тканях рыб
обусловлено полностью за счет усвоения пищи (Гудвин, 1954; Логинова, 1966, 1967).
Полученные из пищи каротиноиды могут в организме рыб претерпеть значительные из-
менения в строении (Fox, 1957; Яржомбек, 1966, 1970).
Исследователями также было установлено, что в физиологическом отношении витамин
А, который образуется из ?-каротина, имеет большое значение как для молоди (Чудова,
1961), так и для взрослых рыб (Буров, 1938; Механик, 1954). Однако вопрос о возможности
превращения каротиноидов в витамин А в организме рыбы до сих пор остается открытым.
Откуда берутся в организме рыб каротиноидные пигменты, не синтезирующиеся в ор-
ганизме животных, в том числе и рыб?
Каротиноиды синтезируются как высшими растениями, так и низшими (водными
макрофитами — бурыми водорослями-ламинариями и фукусовыми, низшими водорос-
лями: диатомовыми, хлорококковыми и синезелеными (Кизеветтер, Суховеева, Шмель-
кова, 1981), а также бактериями (Феофилова, 1974). Естественно, ихтиологов интересуют
те растительные формы, которые являются источниками каротиноидных пигментов для
рыб. Зеленые водоросли продуцируют ?-каротин, лютеин (ксантофилл), диатомовые —
?-каротин, лютеин и фукоксантин. Последний пигмент является наиболее распростра-
ненным в биосфере Земли. Бактерии, используя разрушающееся органическое вещество
водоемов, вероятно, прямо или косвенно поставляют фильтрующим организмам водной
среды значительное количество каротиноидных пигментов (Гудвин, 1954).
Как показали исследования С. Д. Муравейского (1951), после разложения раститель-
ных остатков значительное количество каротиноидов сохраняется в донных отложениях
водоемов. Так, в илах подмосковного озера Бисерово (пос. Купавна) было обнаружено:
каротина 1,67–0,33 мг и лютеина 2,62–0,60 / на 1 г сухого вещества. Несомненно, что
роющая и иная активность у дна водными животными и турбулентная активность самих
водных масс в придонном слое приводит к возврату в водную толщу не только биогенов,
но и захороненных в илах органических соединений и, в частности, каротиноидов.
Веслоногие и ветвистоусые рачки, коловратки и инфузории, фильтруя фито- и бак-
териопланктон, содержащий каротиноиды, перерабатывают их главным образом
в астаксантин и накапливают его в значительных количествах в жировых включениях
организма. Таким образом, питающиеся зоопланктоном рыбы, получают в свой организм
астаксантин. Так, в одном грамме смеси образцов пресноводного зоопланктона содер-
жится 65,2 мг астаксантина, 1,4 лютеина и 0,12 каротина (Гудвин, 1954).
217
Икра лососевых рыб (Яржомбек, 1970) содержит один-два каротиноидных пигмента,
которые во время её созревания перемещаются из печени самок, где до того они накапли-
вались. Причем доминирующим, наиболее значимым и даже незаменимым пигментом
является астаксантин. Ни один из других имеющихся у рыб пигментов не может пре-
вращаться в астаксантин, в то время как из него могут образовываться все остальные
каротиноидные пигменты (Яржомбек, 1966; 1970; Микулин, 2000).
В икре сиговых рыб выявлено от 3 до 8 пигментов (Сzeczuga, 1975), причем согласно
данным Д. С. Валюшка (1988), астаксантин достоверно обнаружен не был, и либо данный
пигмент в икре сиговых рыб отсутствует, либо количество его в икре крайне незначительно.
А. Е. Микулин (1978, 2000) обнаружил, что как икра разных видов рыб, так и икра,
получаемая от различных самок одного вида, отличается большим разнообразием цветов
и оттенков, что, очевидно, обусловлено их питанием. К. Такеучи (Tackeuchi, 1960), ис-
следуя процесс переноса каротиноидов из тела самок в ооциты, показал, что кормление
самок Orizias latipes за три дня до нереста пищей, содержащей различное количество
каротиноидов, приводило к значительным отличиям в окраске ооцитов. От самок, пи-
тавшихся красным перцем и червями, были получены икринки красной окраски, а от
питавшихся водорослями и червями — жёлтые, а у самок, питавшихся исключительно
червями, икра оказалась бесцветной.
Сопоставление качественного состава каротиноидов икры разных видов рыб выяви-
ло, что нет ни одного каротиноидного пигмента общего для всех. В икре разных видов
может находиться от 2–3 (навага, сёмга) до 13 (пинагор) фракций каротиноидов. При
этом в икре рыб из каротинов обнаружен только ?-каротин, а из ксантофиллов — дикето-
и дигидроксикаротиноиды (Микулин, Петруняка,1982).
Около 80% от общего количества пигментов икры сиговых рыб составляют кароти-
ноиды (Валюшок, 1988), анализ спектральных характеристик которых позволил иденти-
фицировать их как зеаксантины?3, 4, 3; 4-тетрагидрокси-?-каротин и лютеин. Остальные
каротиноидные пигменты вносят незначительный вклад в формирование окраски икры
(табл. 38, 39). Наиболее подробно исследована икра весенненерестующего баунтовского
сига (Coregonus lavaretus baunti Muchomed.), осенненерестующего озерного севанского
сига (Coregonus lavaretus (L.) и речного сига-пыжьяна (Coregonus lavaretus pidschian
(Gmelin). С помощью тонкослойной хроматографии в икре баунтовского сига обнаружено
шесть пигментов, причем в плазменной части зародыша — три каротиноидных пигмен-
та, а в жировых каплях — шесть. В икре севанского сига обнаружено четыре, а в икре
сига-пыжьяна три каротиноиных пигмента.
Б. Чечуга (Czeczuga, 1975), исследуя состав каротиноидов в икре лососёвых и сиговых
рыб из водоемов Польши, обнаружил, что икра ряпушки содержит 6 пигментов: ?-каро-
тин, 4-кето?4-гидрокси-?-каротин, астаксантин, зеаксантин, тараксантин и астацин. Икра
сига содержала 8 пигментов: ?-каротин, астаксантин, кантаксантин, изо- и зеаксантин,
лютеин, тараксантин и астацин. В икре пеляди обнаружено 7 пигментов: ?-каротин, 4-ке-
то?4-гидрокси-?-каротин, лютеин, зеаксантин, тараксантин и астацин.