1.2. Морфологические особенности строения яйцеклеток лососевидных рыб

В настоящей книге суммированы исследования второй половины ХХ и начала
ХХI века, охватывающие круг вопросов, относящиеся к воспроизводству сиговых рыб
и особенностям эмбриоадаптаций как морфологического, так и физиологического ха-
рактера.

Одной из целей настоящей главы стало выявление специфических признаков
сиговых, рассматриваемых в сравнении с двумя другими семействами отряда Лососе-
образных (Salmoniformes), а также с корюшками, представителями подотряда Корюшко-
видных (Osmeroidei). Приведенная ниже сравнительная таблица № 1 содержит данные
о морфологических особенностях строения яиц лососевидных рыб, о биологических
параметрах их размножения и развития. Она позволяет сопоставить признаки сходства
и различия между сиговыми рыбами и остальными представителями отряда лососеобраз-
ных (Salmoniformes). Таблица составлена Ю. С. Решетниковым (1980) по материалам
исследователей эмбрионально-личиночного развития лососевидных рыб (Соин, 1947,
Европейцева, 1949; Крыжановский и др., 1951; Дислер, 1953; Смольянов, 1957; 1966;
Тугарина, 1956; Унанян, Соин, 1963; Юхнева, 1963; Черняев, 1968, 1973, 2001; Павлов,
1989). Таблица дополнена данными из публикаций исследователей морфологических
и экологических особенностей развития сиговых и других лососевидных рыб (Коровина,
1977; Лебедева, Мешков, 1973; 1977; Савваитова и др.,1973; Лебедева, 1974; Малышев,
1974; Смирнов, 1975; Мешков, Лебедева, 1977; Price, 1934, 1936).
В таблицу 1 включены данные по цитоморфологическим особенностям строения яй-
цеклеток рыб в период трофоплазматического роста (Иванков, Сергиенко,1983; Иванков,
1985; 1987). В ней использованы результаты исследований морфологических и экологи-
ческих особенностей эмбрионального развития этих таксонов (Мишарин, 1953; Дислер,
1957; Соин, 1980; Черняев, 1971, 1975, 1982, 2001). В ней приводятся эколого-физиоло-
гические специфические черты эмбрионального развития лососевидных рыб (Кузнецов,
1928; Юданов, 1939; Смирнов,1947; Бирман, Леванидов, 1953; Любицкая, 1956; Васи-
льев, 1959; Азбелов и др., 1962; Мунтян, 1963; Городилов,1969; Богданов, 1983; Богданов
и др., 1984; Павлов и др., 1989; Русанов и др., 2003).

Таблица 1.
Морфологические особенности строения яиц и эколого-биологические параметры
размножения и развития лососевидных рыб.
(по данным Ю. С. Решетникова, 1975, 1980; В. И. Иванкова, 1987)

Расшифровка фаз гаметогенеза (По В. И. Иванкову, 1987):
Д 1 — Начало вакуолизации цитоплазмы ооцита. По периферии образуются 2–3 ряда мелких ваку-
олей, содержащих полисахариды.
Д 2 — По периферии образуется зона из 3–4 рядов полисахаридных вакуолей, липидные вакуоли
образуют 3–4 ряда вокруг ядра.
Д 3 — Образуется в цитоплазме ооцита 3 зоны: 1 зона — полисахаридных вакуолей. 2 зона —
с рассредоточенными в цитоплазме отдельными вакуолями. 3 зона — вокруг ядра появляются ва-
куоли, содержащие жировые включения.
Е 1 — Появление первых гранул желтка между липидными вакуолями.
Е 2 — Гранулы желтка превращаются в желточные шары и заполняют почти весь объём ооцита.
Происходит резкое увеличение липидных вакуолей (жировых капель) вокруг ядра.
Е 3 — Желток в виде шаровидных образований заполняет всё пространство ооцита, начинается
слияние жировых капель.
Анализ таблицы 1 достаточно убедительно подтверждает принадлежность всех
представителей сиговых рыб к сигово-хариусовому типу развития (Соин, 1976). Нео-
плодотворенная зрелая икра относящихся к этой группе рыб характеризуется размерами
в пределах от 0,5 до 4 мм, олиго- и мезоплазматическим типом строения, после набуха-
ния имеет хорошо выраженное перивителлиновое пространство. Замыкание желточной
пробки происходит после завершения процесса эпиболии перидермы по поверхности
желтка, сравнительно задолго до начала этапа формирования замкнутой эмбриональной
системы кровообращения. Во время развития эмбриона сиговой рыбы, как правило, на
поверхности желточного мешка образуется сеть капилляров от левой печёночно-желточ-
ной вены, покрывающей 2/3 поверхности желточного мешка. В то же время у зародышей,
развивающихся по лососёво-ленковому типу, вся поверхность желточного мешка покры-
вается кровеносными сосудами — капиллярами — как от правой, так и от левой печё-
ночно-желточных вен. Только у представителей семейства сиговых рыб (Coregonidae)
до появления системы эмбрионального кровообращения у правого кювьерового протока
венозного синуса сердечной трубки, в месте впадения правой желточной вены образует-
ся наполненный форменными элементами крови кроветворный мешочек (Черняев, 1964,
17
1968). Рыбы, относящиеся к вышеупомянутой группе размножения, разбрасывают свою
икру по большой площади нерестилищ, не закапывая ее в грунт. Детальное описание
кроветворного мешочка приведено в главе 4.
Материалы таблицы в некоторой степени подтверждают точку зрения А. Е. Микули-
на (2003, 2010) о происхождении лососевидных от предков корюшковидных рыб. Эта
гипотеза подкрепляется положением Е. Балона (Ваlоn,1990), что эволюция способов
размножения происходила путём перехода от мелкой полиплазматической икры, разбра-
сываемой по поверхности нерестилищ и не охраняемой, ко всё более крупной олигоплаз-
матической, закапываемой в грунт в виде гнёзд или кладок. При этом вырабатывались все
более сложные приспособления к выживанию. Это осуществлялось за счёт развития за-
родышей (например, лососёвых) внутри оболочки икры до этапа «свободного эмбриона»
и выклева со значительными запасами питательных веществ, что обеспечивало дальней-
ший метаморфоз эмбрионов до личиночного, а затем до малькового состояния. На этапах
развития внутри галечных укрытий на первый план выходят адаптации, обеспечивающие
дыхание зародышей в интерстециальной воде подруслового потока с низким содержани-
ем кислорода (Крохин, 1966). Механизмы обеспечения газообмена зародышей сиговых
рыб рассмотрены в главе 10. Дыхание.
Воспроизводительная способность вида (популяции) «сводится, в конечном счёте,
к двум элементам — увеличению плодовитости и повышению жизнеспособности припло-
да» (Серебровский, 1973). Различие между сиговыми и лососёвыми рыбами проявляется
в том, что при размножении они придерживаются двух различных стратегий развития, об-
условленных как внешними факторами среды обитания, так и генетически закреплёнными
морфологическими, физиологическими и биохимическими свойствами икры.
Для осуществления метаморфоза на личиночных этапах развития до этапа малька
сиговым рыбам (и в меньшей степени хариусам) не достаёт энергетических запасов,
заложенных материнским организмом в желтке икринки, и требуется дополнительное
экзогенное поступление энергии (Матвеев, 1941, 1959; Balon, 1984, 1986; Строганов,
1987; Павлов, 1989). Так, по данным Е. Камлер (Kamler, 1992; 2002), содержание белков
в процентном отношении к сухому весу икринки у лососёвой рыбы (кеты) составляет
в среднем 68,4 (64,3–72,5)%. У сиговой рыбы (ряпушки) белки составляют только 51,2
(49,0–53,4)%. Жировые включения в икре кеты в среднем составляют 25,8%, у ряпушки
колеблются от 16,8 до 28,4 (среднее 22,6)%. Количество углеводов, наоборот, у лососёвой
рыбы составляет 3,5 (3,0–3,9)%, а у сиговой рыбы 4,25 (4,0–4,5)%. Оводнённость (про-
центное содержание воды в яйцеклетке) у лососёвой рыбы определена в 55–62%, а у си-
говой — 70–80%. Зольный остаток у икры лососёвых находится в пределах 3,6–3,8%,
а у сиговых 3,9–5,4%.
Таким образом, помимо генетически обусловленного типа развития, эмбриональ-
но-личиночный морфогенез сиговых и лососёвых рыб происходит по разным сценариям,
определяемым также различным количеством и составом запасов питательных веществ,
переданных самками разных видов рыб через яйцеклетку будущему потомству. «При-
митивный», личиночный тип развития характеризуется неохраняемостью потомства,
ранним вылуплением зародыша из оболочки и переходом на внешнее питание на личи-
ночных этапах метаморфоза. Тем не менее, он сопровождается значительными потерями
от выедания личинок хищниками и находится под воздействием абиотических факторов
среды обитания (бескормица, стрессовые гидроклиматические аномалии, загрязнения).
Выживание обеспечивается максимально высокой плодовитостью и значительной растя-
нутостью и разновременностью процесса вылупления за счёт разнокачественности и раз-
18
норазмерности яйцеклеток, что характерно для большинства видов сиговых (Мешков,
Лебедева, 1977; 1984).
Другой путь развития — мальковый. При этом стратегия выживания состоит в том,
чтобы пройти личиночные этапы внутри галечного укрытия (внутри оболочки икры или
путём живорождения). В этом случае переход на экзогенное питание происходит вполне
сформированными и достаточно крупными мальками, которых уже не могут беспрепят-
ственно пожирать хищники, что и наблюдается у лососёвых, многих живородящих кости-
стых и акуловых рыб (Никольский, 1974).
По мнению чешского эмбриолога (ныне выдающегося ихтиолога -эмбриолога Ка-
нады) и последователя С. Г. Крыжановского Е. К. Балона (Balon, 1981, 1990), эволюция
способов размножения зародилась у появившихся в конце Палеозойской эры панцирных
(Arthrodira), хрящевых (Акантодии) и других пресноводных представителей класса рыб
(Pisces). Этот процесс проходил от мелкой неохраняемой икры с личиночным типом
развития к рыбам с крупной икрой, но с невысокой плодовитостью и мальковым типом
размножения и начался в Нижнем Кембрии (с Силура — 430–310 млн. лет назад). Смена
стратегии размножения сопровождалась увеличением размеров яйцеклеток, снижением
плодовитости и сложным нерестовым поведением производителей, связанным с закапы-
ванием кладки в грунт или созданием гнезда и его охраны, либо с переходом на живоро-
ждение (Крыжановский, 1950, Крыжановский, Смирнов, Соин, 1951; Васнецов, 1953).
Личинки сиговых способны переходить на активное питание практически сразу после
вылупления и ската с нерестилищ, если встречают после ската достаточно высокие кон-
центрации зоопланктона. По данным В. Д. Богданова (2000), остаток запасов питатель-
ных веществ в желточном мешке личинок на этапе выклева обеспечивает их жизнедея-
тельность только в течение двух недель до перехода на внешнее питание, за счет которого
и осуществляются личиночные этапы метаморфоза и превращение личинок в мальков.
В особенностях морфогенетических преобразований от этапа к этапу на личиночных
этапах развития и заключено основное различие между сиговыми и лососевыми рыбами
(Матвеев, 1940, 1959; Крыжановский, 1950).
В отличие от остальных лососеобразных, икра которых развивается в грунте, а значит
в темноте, темп эмбриогенеза сиговых рыб, развивающейся либо на поверхности нерести-
лищ, либо во льду внутри оболочки икры, в значительной степени зависит от интенсивности,
периодичности и продолжительности воздействия солнечной радиации. Фотофилия зароды-
шей сиговых рыб (Черняев, Довгий, 1969; Черняев, 1971, 1984, 1990, 1993, 2007), особенно
на этапах органогенеза, по всей вероятности, связана с фотопериодизацией. Являясь постоян-
ным и неизменным природным фактором (Чижевский, 1976), солнечный свет управляет тем-
пом развития зародышей и определяет момент вылупления личинок сиговых рыб из оболочек
в строго определенные сроки фенологической фазы — весны, наиболее благоприятные для
их перехода на активное (экзогенное) питание (Черняев, 1973, 1982, 1984).
Такой жёсткой привязки к внешним факторам среды за счёт пластичности эмбрио-
генеза у зародышей лососёвых рыб не наблюдается. Молодь лососёвых рыб, проходит
личиночные стадии и этапы развития под укрытием галечного грунта. После вылу-
пления из оболочки икры она обладает отрицательным фототаксисом и рассредото-
чивается в гравии (Viber, 1954; 1961). При выходе из «бугров», куда производители
«закопали» икру, мальки уже обладают достаточным набором физических, физиоло-
гических и поведенческих свойств для обеспечения выживания в водной среде. Буду-
чи защищенными слоем гравия от выедания хищниками и губительного воздействия
солнечного света, личинки лососевых, в отличие от личинок сиговых рыб, полностью
19
обеспечены энергетическими запасами желточного мешка необходимым набором
аминокислот и жировых включений для осуществления метаморфоза до малькового
состояния и перехода на экзогенное питание (Смирнов, 1975; Петренко, 1977; Павлов,
1989, 2007; Каmler, 1992).
Многим представителям арктической флоры и фауны свойственны определённые
«пассивные» приспособления к существованию, размножению и развитию в условиях
холодного климата, которыми оснащены и зародыши сиговых рыб. По определению
Ю. И. Чернова (1984), они имеют «подчинённый» по отношению к внешним факто-
рам тип развития, что также подтверждается французским экологом Франсуа Рамадом
(Ramade,1984).
Особенности эмбрионального и личиночного развития, связанные с понятием «пас-
сивных форм адаптации», способствующие освоению арктических широт при длительном
воздействии низких температур, как правило, связываются с примитивностью (плезиомор-
фностью) и архаичностью обладающих ими таксонов (Шмальгаузен, 1938; Никольский,
1980; Расс, 1982; Чернов, 1984; Северцов, 1987). Однако, учитывая относительно недавние
сроки формирования семейства Coregonidae, термин «архаичность» не совсем уместен.
В данном случае имеет место проявление стратегии «жизненных форм» (Свешников, 1982)
через сохранение плезиоморфных признаков, позволяющих в условиях олиготрофии, насе-
ляемых сиговыми рыбами водоёмов, быть обеспеченными пищевыми ресурсами и иметь
возможность размножаться при низких температурах. Этот способ существования и ре-
ализуется через личиночный тип развития, которому свойственны значительные потери
от выедания хищниками икры и личинок, низкий темп роста, поздние сроки созревания
производителей, пропуски нерестовых сезонов, и относительная длинноцикловость (про-
должительность) существования особей сигов (Нейман, 1961; Решетников,1984).
Анализ биоморфологических параметров, приведённых в таблице 1, по многим
показателям сближает сиговых рыб и корюшек. Это наглядно проявляется так же при
сравнении анатомического строения рыб, внешних морфологических признаков их яиц
и внутреннего строения яйцеклеток (Коровина, Васильева, 1976, Коровина, 1980).
Анализируя таблицу 1, необходимо принять во внимание, что Корюшковид-
ные (Osmeroidei) теперь в систематическом статусе возведены в ранг Подотряда
Отряда Лососевидных (Salmoniformes), что поднимает их на ранг выше Сиговых
(Coregonidae), Лососевых (Salmonidae) и Хариусовых (Thymallidae) рыб, сохранив-
ших статус семейства.
Мы согласны с систематическим построением семейства Сиговых рыб (Coregonidae),
предложенным Ю. С. Решетниковым и А. А. Лукиным (2006) и Ю. С. Решетниковым (2002,
2010), однако, с одной оговоркой. Наши исследования (Черняев, Пичугин,1999) эмбриональ-
но-личиночного развития баунтовского весенне-нерестующего сига (Coregonus lavaretus
baunti Muchomedijarov, 1948) показали, что темпы его эмбриогенеза разительно отличаются
от остальных осенненерестующих сиговых рыб, и данный сиг должен рассматриваться в ран-
ге вида, т. к. его гибридизация с остальными видами сиговых рыб практически исключена.
Кроме того, необходимо принять во внимание, что в Канаде в провинции Квебек в Ко-
рочьем озере (Lac des Ecorсes) существует популяция весенне-летненерестующей ряпуш-
ки Артеди (Сoregonus artedii Lesueur), которая мечет икру с конца мая до середины июня
(Henault, Fortin, 1989). Эмбриогенез её икры протекает за 72 суток при температуре воды
5,7–6,8?С на глубине 20 метров, и личинки вылупляются в августе при температуре воды
у поверхности 24?С. Статус этого «сиско» представителя Североамериканской ихтиофау-
ны (ряпушка Артеди), скорей всего, должен быть определен хотя бы на уровень подвида.
20
Систематика сиговых рыб1
Класс Actinopterygii – Лучеперые рыбы
Отряд Salmoniformes Berg, 1940 – Лососеобразные
Семейство Coregonidae Cope, 1872 – Сиговые
Род Coregonus Lacepede, 1804 – Сиги
1. C. albula (Linnaeus, 1758) – европейская ряпушка
2. C. alpena (Koelz, 1924) – большеротая ряпушка
3. C. artedii Lesueur, 1818 – ряпушка Артеди (озёрная)
4. C. autumnalis (Pallas, 1776) – арктический омуль
5. C. canadensis Scott, 1967 – атлантический сиг
6. C. chadary Dybowski, 1862 – сиг-хадари
7. C. clupeaformis (Mitchill, 1818) – сельдевидный (американ. сиг)
8. C. hoyi (Gill, 1872) – зобатая ряпушка
9. C. johannae (Wagner, 1910) – глубоководная ряпушка
10. C. kiyi (Koelz, 1921) – ряпушка-кийи
11. C. laurettae Bean, 1882 – берингивоморский омуль
12. C. lavaretus baunti (Anpilova) – баунтовский сиг
13. C. lavaretus lavaretus (Linnaeus, 1758) – обыкновенный сиг
14. C. lavaretus migratоrius (Georgi,1775) – байкальский омуль или сиг (спорный вид)
15. C. muksun (Pallas, 1814) – муксун
16. C. nasus (Pallas, 1776) – чир
17. C. nigripinnis (Gill, 1872) – чернопёрая ряпушка
18. С. nipigon (Koelz, 1925) – нипигонская ряпушка
19. C. peled (Gmelin, 1789) – пелядь
20. C. reighardi (Koelz, 1924) – коротконосая ряпушка
21. C. sardinella Valenciennes, 1848 – сибирская ряпушка
22. C. tugun (Pallas, 1814) – тугун
23. C. ussuriensis Berg, 1906 – уссурийский сиг
24. C. zenithicus (Jor.& Ever., 1909) – малоротая ряпушка
Род Prosopim Jordan, 1878 – Вальки
25. P. abyssicola (Snyder, 1919) – озерный (глубоководный) валёк
26. P. coulteri (Eig. & Eig., 1892) – карликовый валёк
27. P. cylindraceum (Pal., 1784) – (обыкновенный) валёк
28. P. gemmiferum (Snyder, 1919) – ряпушковидный валёк
29. P. spilonotus (Snyder, 1919) – бонневильский валёк
30. P. williamsoni (Girard, 1856) – горный валёк
Род Stenodus Richardson, 1836 – Нельмы
31. S. leucichthys (Guldenstadt, 1772) – нельма, белорыбица
По данному списку нет единого мнения. Если Ю.С Решетников (2008) предлагает
список из 29 видов сигов (30 – в случае если байкальский омуль выделяется в отдель-
ный вид), то у И.А Черешнева (1990) их на 2–3 больше, а у Н.Г. Богуцкой и А.М. Насеки
(2004) только в России насчитывается 26 видов сигов (в пределах C. lavaretus sensus Lato).
1 Источник: Пятиязычный словарь названий животных. Рыбы. 1989. Ред. Решетников Ю.С., Котляр
А.Н., Расс Т.С., Шатуновский М.И. Москва: Русский язык. 736 с.
21
М.Коттела (Kottelat,1997) только в Европе (без России) выделяет 5 видов ряпушек и 50
видов сигов. В последней сводке по рыбам Европы авторами обозначено 9 видов ряпушек
и 44 вида сигов (в пределах C. lavaretus sensus lato) (Kottelat and Frehof, 2007).
На основании выдвинутой В. М. Коровиной (1980) и обоснованной А. Е. Микулиным
(2003, 2010) гипотезы о происхождении всех представителей Отряда Лососеобразных
(Salmoniformes) от предков Корюшковидных (Osmeroidei), поскольку Корюшковидные возве-
дены в ранг Подотряда, то при построении системы рыб Класса Костные рыбы (Osteichthyes)
необходимо позиционировать их перед Подотрядом Лососевидных (Salmonoidei).